Articulo original
Indicadores del ciclo reproductivo del yamú Brycon amazonicus, en cautiverio
Cycle reproductive indicators for yamú Brycon amazonicus, in captivity
ARIAS, C.J.A.1; ZANIBONI-FILHO, E.2; AYA, B.E.3
1-Biólogo, MSc, PhD, Instituto de Acuicultura (IALL), Universidad de los Llanos, Villavicencio, Meta, Colombia. [email protected]
2-Oceanógrafo, MSc, PhD, Departamento de Aqüicultura, Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Brazil. [email protected]
3-Bióloga, Especialista en Acuicultura, Facultad de Ciencias Básicas e Ingenierías, Universidad de los Llanos, Villavicencio, Meta, Colombia. [email protected]
Recibido Enero 27 de 2006. Aceptado Noviembre 28 de 2006
RESUMEN
Los índices gonadosomático, hepatosomático y de grasa viscerosomática, como indicadores del ciclo de desarrollo gonadal del yamú Brycon amazonicus, fueron relacionados durante dos ciclos reproductivos consecutivos. Los valores mensuales de factores de condición, diámetro ovocitario y pluviosidad igualmente fueron determinados y comparados con el índice gonadosomático para determinar la asociación y variación durante el periodo de estudio.
La proporción hembra:macho fue de 1.85:1. Se comprobó la relación directa entre el diámetro promedio de los ovocitos y el índice gonadosomático y de éste con los diferentes factores de condición al igual que con la pluviosidad para la época de vitelogénesis y desove de la especie. Se registraron altos índices de grasa viscerosomática durante todo el estudio, disminuyendo significativamente durante los meses inmediatamente anteriores al desove y variando inversamente al índice gonadosomático. El factor de condición relativo indicó el corto periodo reproductivo. La época de reproducción en cautiverio, como en la naturaleza, se presentó al inicio de las lluvias. La mejor relación se obtuvo entre la fecundidad y el peso de los ovarios.
Palabras clave: Brycon amazonicus, índices gonadosomático, hepatosomático y de grasa viscerosomática, factores de condición, diámetro ovocitario.
ABSTRACT
Gonadosomatic, hepatosomatic and viscerosomatic fat indexes were determined during two consecutive reproductive cycles as indicators of the gonadal development of yamú Brycon amazonicus. Monthly values of condition factor, oocyte diameter and pluviosity were collected and related with the gonadosomatic index in order to determine variations and ratios between them during study period. The proportion female:male was of 1.85:1. A direct relation between mean oocyte diameter and gonadosomatic index was demonstrated, and also between the different condition factors and pluviosity, especially for the vitellogenesis and maturity periods. High viscerosomatic fat index was registered throughout the study, but it decreased significantly during the months immediately before spawning, varying inversely with the gonadosomatic index. The relative condition factor indicated a short reproductive period. Reproduction period in captivity as well as in nature remained at the beginning of the rainy season. The best relation was obtained between fecundity and weight of ovaries.
Key words: Brycon amazonicus, gonadosomatic index, hepatosomatic index, viscerosomatic fat index, condition factor, oocyte diameter.
INTRODUCCIÓN
Desde Le Cren(1951), muchos escritos han sido publicados sobre las variaciones de las relaciones entre el peso total y el peso de órganos (gónadas, hígado y grasa visceral) y el peso total y la longitud total (Nikolsky,1963;Bagenal,1969;Godinho et al.,1977; Forbeg,1982; Eckman,1984;Vazzoler et al.,1989; Braga,1997). Los índices gonadosomático, hepatosomático y de grasa viscerosomática, como complementos de los estudios morfo-histológicos, han sido considerados indicadores correlacionados con el ciclo de desarrollo gonadal en peces, en tanto que el factor de condición (constante de regresión “a” ó intercepto), derivado de la ecuación Pt = axLtb , ha sido utilizado como indicador de madurez gonadal.
El yamú Brycon amazonicus, es un pez reofílico de la cuenca del río Orinoco, de excelentes carnes, rápido crecimiento y demanda en aumento, del que no se conoce sobre los indicadores del ciclo reproductivo. Este estudio fue realizado con el propósito de precisar las relaciones entre los diferentes índices y factores de análisis reproductivo tomando como indicador directo del desarrollo gonadal el índice gonadosomático, el cual fue comparado con las variaciones del desarrollo de ovarios y testículos, el periodo reproductivo y el tiempo de desove de la especie en condiciones de confinamiento.
MATERIALES Y MÉTODOS
En la Estación Piscícola del Instituto de Acuicultura de la Universidad de los Llanos (4o 05’ N y 73o 37’ O), entre junio de 1998 y mayo de 2000, 205 ejemplares de primer y segundo ciclo reproductivo fueron estudiados. Los animales fueron criados a densidad de 300g de peso vivo m2, alimentados una vez al día, seis días/semana, al 3% de la biomasa, con una ración comercial para peces de 30% de proteína bruta y 3.000kcal kg-1 de energía bruta. Mensualmente fueron sacrificados diez ejemplares y registrada su longitud total (Lt, en milímetros) y peso total (Pt, en gramos). Mediante incisión media ventral fueron expuestas las gónadas y determinados el sexo y estadio de desarrollo gonadal. Se definieron cuatro estadios de desarrollo: inmaduro (para el primer año) / reposo (para el segundo año), en maduración, maduro y en regresión (Arias et al.,2004b,c). Las gónadas, el hígado y la grasa visceral fueron retirados y pesados separadamente para cada espécimen.
La relación lineal entre el peso de las gónadas (Pg)/(Pt), peso del hígado (Ph)/(Pt) y peso de la grasa visceral (Pgv)/(Pt) fueron calculados. Los índices gonadosomático (IGS), hepatosomático (IHS) y de grasa viscerosomática (IGVS) fueron estimados mediante las siguientes expresiones:
IGS=P /Ptx100,IHS=Ph/Ptx100,IGVS=Pgv/Ptx 00
Los valores individuales por sexos, fueron promediados por meses y por estadios de desarrollo gonadal y com parados entre sí (Nikolsky,1963).
Los valores individuales del factor de condición (K) y del factor de condición somático (Ks) fueron calculados usando las expresiones:
- K=Pt/Lt yb Ks=Pc/Ltb
Donde: peso corporal (Pc)=Pt–Po(peso de los ovarios);b=coeficiente angular de regresión.
Basado en los promedios mensuales de K y Ks se estimo ∆K como índice del estado de madurez de los ovarios (Vazzoler et al.,1989), siendo:
- ∆K=K–Ks
El factor de condición relativo (Kn) de cada hembra fue estimado utilizando la fórmula:
- Kn=Pt/Pe
Donde: Pe=Peso esperado, calculado a partir de Pe=KxLtb(Le Cren,1951).
Gráficos comparativos entre los promedios mensuales de Kn y el IGS fueron realizados.
Durante el segundo ciclo reproductivo fueron medidos mensualmente los diámetros de los ovocitos de tres hembras en cinco preparados para microscopía de luz/hembra según Vazzoler(1996). Los diámetros ovocitarios fueron medidos utilizando un sistema analizador de imágenes VIDEOPLAN Kontron Eletronik-ZEISS (Laboratorio de Peces de Agua Dulce LAPAD, Departamento de Acuicultura, Universidad de Santa Catarina, Florianópolis, Brasil), Los registros fueron agrupados en intervalos por fase de desarrollo ovocitario y determinado el porcentaje de cada fase/mes. Gráficos comparativos entre el promedio mensual de los diámetros ovocitarios y el IGS fueron realizados.
El IGS mensual de las hembras fue comparado gráficamente con la curva de precipitación pluviométrica para los dos ciclos reproductivos estudiados.
Para estimar la fecundidad absoluta (F), fueron utilizados los ovarios en estadio maduro de 24 hembras para 1999 y 28 para 2000 según lo propuesto por Bagenal,(1969). Una muestra de 1g de cada ovario fue pesada, fijada y agitada diariamente en solución de Gilson modificada (Simpson,1951) durante seis semanas. Los ovocitos ³450µm de diámetro (diámetro superior a los ovocitos del “lote de reserva” o previtelogénicos) fueron seleccionados y contados. La F fue estimada por la formula:
F = no * Po
Donde: no=número de ovocitos en la muestra con diámetro 450µm.
La fecundidad relativa fue analizada mediante la determinación de las relaciones de F con Lt, Pt y Po, a través de las rectas de regresión y mediante el método de mínimos cuadrados, comparando los dos ciclos estudiados.
Los promedios de los diferentes indicadores estimados fueron comparados, entre meses o estadios de desarrollo gonadal mediante ANOVA y según el caso test de Student o de Tukey-Kramer. Los resultados son reportados como promedio±error estándar y 5% de significancia.
RESULTADOS
La proporción sexual fue de 1,85 hembras por 1macho. La Lt máxima de hembras fue de 550mm, en tanto que la de machos fue de 500mm, notándose una mayor talla promedio para las hembras (485±70) que los machos (436±65).
La expresión matemática hallada para la relación peso total y longitud total fue:
Pt=0,00001*Lt3,043(r=0,901;n=205). Los promedios±errores estándar del IGS por sexos y por estadios de desarrollo gonadal para los dos ciclos estudiados son presentados en la Figura 1. Observándose un menor valor para los machos en todos los estadios y mayores valores en el estadio maduro en ambos sexos (13±0,6 % y 7,5±0,5 % en hembras y 1,1±0,05 % y 0,7±0,02 % en machos para 1999 y 2000 respectivamente).
Las Figuras 2 y 3 presentan los promedios mensuales de IGS,IHSeIGVS para machos y hembras respectivamente. Observándose altos registros de grasa visceral durante todo el ciclo (0,7% en hembras y 1,6% en machos) y relaciones inversas entre el IGS y el IGVS para ambos sexos, en especial para la época de reproducción. El IHS se presentó con variaciones no significativas (P< 0,05) a lo largo de los dos años para ambos sexos (entre 1,8-0,6% para hembras y 1,6-0,6% para machos), disminuyendo para la época pre-reproductiva.
Los valores mensuales promedio de los factores de condición K, Ks y ∆K calculados para las hembras en los dos ciclos se presentan en la Figura 4. Los valores del factor de condición K y del factor de condición somático Ks, se presentan superpuestos y con iguales tendencias durante los meses de reposo y crecimiento previtelogénico (junio-febrero). En febrero se presentan diferencias (aumenta K y disminuye Ks) lo que define ∆K (área sombreada de la figura 4). La Figura 5 presenta la variación mensual del IGS y del Kn para todas las hembras estudiadas. El comportamiento de los dos indicadores es similar siendo los valores de Kn mayores que 1 para los meses de reproducción en ambos ciclos.
La Figura 6 presenta los diámetros mensuales promedio de los ovocitos y el IGS para el segundo ciclo.
La relación directa entre la pluviosidad y el IGS mensual de las hembras durante la época de desove se observa en la Figura 7. Las rectas de regresión de función potencial para la relación de fecundidad y peso de los ovarios para los dos años fueron similares y altamente correlacionadas y se presentan en la figura 8.
DISCUSION
La proporción sexual de 1,85:1 con predominio de hembras fue diferente de la proporción teórica esperada de 50% así como la reportada por Arias(1995)1,5:1 para la misma especie en condiciones naturales. En condiciones naturales Zaniboni-Filho(1985) encontró una proporción en Brycon cephalus de 1:1,2 con predominio de machos, en tanto que para la misma especie en condiciones de cautiverio Romagosa,(1998) encontró una proporción de 9,3:1, con predominio de hembras. Nikolsky (1963) atribuyó las variaciones en las proporciones sexuales en una misma especie a factores ambientales diversos pero principalmente a los de orden nutricional y alimenticio y agrego que condiciones óptimas de oferta alimenticia influyen en una mayor proporción de hembras (Arias et al.,2004a). Narahara (1983) por su parte discutió sobre la edad como condición de la proporción sexual en la naturaleza.
El coeficiente angular (b=3,0433) indica un crecimiento alométrico positivo, siendo menor al encontrado por Arias (1995) de 3,125 para la misma especie en la naturaleza. El coeficiente angular calculados para Brycon cephalus en condiciones naturales fue de 3,15, (Zaniboni-Filho,1985) y 3,11 (Correa,1987), y en cautiverio 3,0 (Soares,1989) y 2,7 (Romagosa, 1998). Los crecimientos alométricos observados y las variaciones para estas dos especies de Brycon, como en el caso de la proporción sexual, están interrelacionados con factores que requieren estudios más precisos (Braga, 1993).
Los valores del IGS para machos y hembras reflejaron el desarrollo de las gónadas y los registros coincidieron con los estadios propuestos para la especie (Arias et al.,2004b,c). Muchos autores han encontrado relaciones similares y han considerado el IGS como indicador de maduración gonadal (Le Cren,1951; Hoar,1969; Narahara,1983; Agostinho et al.,1987; Isaac-Nahum y Vazzoler,1987; Vazzoler et al.,1989; Grier y Taylor, 1998). Los menores valores de IGS se presentaron cuando los animales se encontraban en estadio de inmadurez, reposo o inicio de maduración, sin diferencias significativas entre esos estadios, y los máximos valores para cuando estuvieron en estadio maduro. El IGS mostró que los meses de actividad reproductiva fueron marzo-mayo, con pico máximo en abril para ambos sexos, tal y como también lo registraron los estudios anatomo-histológicos (Arias et al.,2004b,c). El valor del IGS de 13% para hembras en este trabajo fue menor al registrado por Arias (1995) de 16% para hembras maduras en la naturaleza, lo anterior fue similar a lo encontrado para Brycon cephalus 13.4% en cautiverio (Romagosa, 1998) y 14,7% (Zaniboni-Filho,1985) en naturaleza.
El menor IGS en el estadio maduro en el segundo ciclo pudo deberse a la mayor acumulación de grasa visceral, ello como consecuencia de la falta de migración de los animales en cautiverio (Arias et al.,2004a). A este respecto Lowe-McConnell(1999) aseguró que gran parte de la grasa acumulada en las vísceras durante los meses de oferta generosa de alimento en la naturaleza, es utilizada para el gasto energético que implica la migración pre-reproductiva, concordando con lo señalado por Zaniboni-Filho (1985) y Arias et al.(2005) para B. cephalus y B. amazonicus respectivamente.
En el estadio maduro cuando ocurrieron los mayores valores de IGS se registraron los menores valores IGVS, en las hembras además, los mayores valores de IGVS coincidieron con el inicio de la etapa de vitelogénesis. Las anteriores correlaciones indican la movilización de la grasa visceral para los ovarios durante la etapa de vitelogénesis de los ovocitos, similar a lo registrado por Goulding(1980), Hunter y Leong(1981) y Oliveira et al.(1997). La menor variación del IGVS de los machos pudo ser consecuencia de las menores demandas de lípidos que estos requieren para la reproducción (Zaiden,2000).
Las oscilaciones del IHS para ambos sexos fueron pequeñas durante los dos ciclos. Guraya(1994) y Barbieri et al.(1996), explican que la disminución del IHS inmediatamente antes del aumento del IGS en hembras, se debe al aumento de la actividad hepática por efecto de la mayor demanda de vitelo de los ovocitos en crecimiento.
En general las oscilaciones de los factores de condición fueron similares a las observadas en Perca fluviatilis (Le Cren,1951), Micropogonias furnieri (Isaac-Nahum y Vazzoler,1983), Br ycon cephalus (Zaniboni-Filho,1985), Hypostomus plecostomus (Barbieri y Verani,1987), Semaprochilodus insignis y Semaprochilodus taeniurus (Vazzoler et al.,1989), Paralonchurus brasiliensis (Braga,1993) y Astyanax fasciatus (Barbieri et al.,1996). Los autores anteriores coinciden en que los factores de condición indican con gran aproximación los estadios de desarrollo del ovario y con certeza la época o meses de reproducción. De acuerdo con Vazzoler et al.(1989), ÄK indica el momento de máxima maduración ovárica. Para la primera reproducción se registraron valores menores tanto para K como para Ks que los hallados para la segunda reproducción. Tales diferencias pudieron deberse a un “mejor estado de bienestar” de las hembras en el segundo año. Ese mismo comportamiento fue observado por Nikolsky (1963), quien postulo que es posible mayor desarrollo de los ovarios y mayor acumulación de reservas grasas en los ciclos subsiguientes a la primera maduración, al parecer porque las hembras durante la primera maduración sufren un mayor estrés que se refleja en un menor valor de K (Braga 1993). En la naturaleza Narahara(1983) registró para Rhamdia hilarii el menor valor de K para la época de pos-desove, en tanto que Zaniboni-Filho(1985) para Brycon cephalus, Braga (1993,1997) para Paralonchor us brasiliensis y Plagioscion squamosissimus reportaron el menor valor de K para la época de pre-desove, similar a este trabajo. Estos últimos atribuyeron tal comportamiento al traslado de nutrientes del cuerpo para los ovarios durante el periodo que antecede al desove. Los bajos valores de K pos-desove que se encontraron en este trabajo se pueden atribuir a la ausencia de gasto energético por migración, a la oferta permanente de alimento y a la rápida recuperación que exhibe la especie pos-desove (Zaniboni-Filho,1985). Vazzoler et al.(1989) aseguraron que la disminución del factor de condición somático, que da origen al aumento de ÄK durante los meses de maduración avanzada y desove, se debe a la transferencia de reservas corporales (incluyendo las grasas viscerales) a los ovocitos en vitelogénisis (Le Cren,1951;Wallace y Selman,1981).
Lo anterior coincidió con lo encontrado en los estudios anatomo-histológicos, siendo que las máximas diferencias entre K y Ks correspondieron con el mayor valor de ÄK, que a su vez está relacionado con el corto tiempo de vitelogénesis de la especie (Arias et al,2004b). Las mayores variaciones en los factores de condición correspondieron, en el periodo de máximo desarrollo de los ovarios, con el aumento del IGS, situación lógica considerando lo afirmado anteriormente (Isaac-Nahum y Vazzoler,1983; Barbieri y Verani,1987; Barbieri et al., 1996). Además se confirman las observaciones de Le Cren (1951) respecto a las variaciones mensuales de K con relación a las variaciones del coeficiente angular, esto es: cuando K es alto el coeficiente angular es bajo y viceversa (Braga, 1993, 1997).
El factor de condición relativo (Kn) estuvo directamente correlacionado con el IGS, sin diferencias significativas durante los meses en que las hembras se encontraban en los estadios inmaduro, de reposo o en crecimiento pre-vitelogénico (meses de junio a febrero). Las diferencias significativas halladas en abril determinaron la utilidad del Kn para el mes de desove. Goulding (1980) y Zaniboni-Filho(1985), encontraron en especies de Brycon en condiciones naturales, que las disminuciones del Kn coincidían con la menor disponibilidad de alimento, cuantificado por el menor grado de contenido estomacal. De lo anterior se puede inferir que Kn es el mejor complemento de los análisis morfológico-histológicos del momento de desove, como lo observaron Ntiba y Jaccarini(1990) para Siganus sutor, cuando propusieron que las variaciones mensuales del Kn serían reflejo directo del estado de desarrollo de los ovocitos. Eckman(1984) utilizó hembras de Brycon erythropterus y cálculo del Kn propuesto por Le Cren(1951), mostrando la eficiencia de este en la selección de hembras óptimas para la reproducción inducida. Resultados similares fueron obtenidos para hembras de B. cephalus (Romagosa,1998), B. insignis (Andrade-Talmelli et al.,1999) y B. amazonicus (Arias et al.,2004d).
Relaciones directas entre el IGS y el diámetro ovocitario, como las encontradas en este trabajo, han sido reporadas por Khanna y Pant(1976) para Glyptosternum pectinopterum, Al-Daham y Shatti(1979) para Barbus lute, Romagosa et al.(1984) para Curimatus gilbertti, Zaniboni-Filho(1985) y Romagosa(1998) para Brycon cephalus. La similitud entre estos dos indicadores respalda la propuesta de Forberg(1982) para peces similares a B. amazonicus, quien dice que para tales especies las fases de desarrollo ovocitario se pueden agrupar en: un lote de ovocitos madurando sincrónicamente y un lote de ovocitos en reserva, resaltando la importancia del conocimiento sobre los diámetros ovocitarios como un estimativo del grado de maduración de los mismos, aspectos de gran importancia para el manejo y seguimiento de animales con propósitos de reproducción en confinamiento (Wallace y Selman,1981;Nagahama,1983; Chaves y Vazzoler,1984; Malison et al.,1994).
La relación del IGS con el régimen de lluvias, en especial durante la época de desove que coincidió con el aumento de la pluviosidad, ha sido discutida ampliamente por muchos autores entre otros Hoar (1969),Goulding(1980), Narahara(1983), Arias y Vásquez(1988), Ntiba y Jaccarini(1990),Arias(1995), Vazzoler(1996) y Lowe-McConnell(1999). Es claro que el inicio de la estación de lluvias es estímulo determinante para la finalización de la maduración y desove en el mes de abril en el que se registró igualmente el mayor valor del IGS. Así la especie en cautiverio conservo el mismo comportamiento reportado por Arias(1995) en condiciones naturales. Situaciones similares han sido discutidas para otros bryconidos por Zaniboni-Filho(1985), Romagosa(1998) y Zaiden,2000).
La fecundidad varió entre 24.523 y 434.263 huevos, con peso ovárico entre 15,8 y 222,3 g para el período de estudio. En general una alta fecundidad con una amplia variación. Una gran amplitud de la fecundidad ha sido registrada para muchos teleósteos y ha sido considerada normal dado que es afectada por gran cantidad de variables ambientales y fisiológicas que influyen de muy diversas formas por especie, edad e individuo (Nikolsky,1963; Bagenal, 1969;Batts,1972;Silva, 1973;Godinho et al.,1977; Robb,1982; Romagosa et al. 1984). La mejor correlación encontrada para ambos años fue entre F y Po, observándose que a mayor peso de los ovarios se encuentra mayor número de ovocitos, de modo similar a lo hallado por Nikolsky(1963), Silva (1973),Godinho et al.(1977), Narahara (1983), Romagosa et al.(1984) y Zaniboni-Filho(1985). Las correlaciones F/Pt y F/Lt, extremadamente bajas en este estudio, indicarían según Batts(1972), la existencia de amplias variaciones en la aceptación de la oferta alimenticia (Godinho et al.,1977).
CONCLUSIONES
Los resultados del presente estudio corroboran que el índice gonadosomático es un buen indicador de los estadios del desarrollo de las gónadas y tiene una alta correlación con los factores de condición, pluviosidad y crecimiento ovocitario.
El índice de grasa viscerosomática vario inversamente al índice gonadosomático con altos valores que pudieran disminuir el desempeño reproductivo de las hembras.
El factor de condición relativo señalo con exactitud el corto periodo de desove por lo que se le debe considerar el indicador de esa función .
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Grupo de Investigación del Instituto de Acuicultura de los Llanos IALL de la Universidad de los Llanos su apoyo permanente durante el estudio. A la Universidad de los Llanos (Instituto de Investigaciones para la Orinoquía Colombiana IIOC) y a COLCIENCIAS por el soporte financiero.
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