Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura
Periphyton and its applications in aquaculture

Perifíton e suas aplicações na aquicultura

Julian C. Barreto-Montenegro
1
Luis F. Collazos-Lasso
2
RESUMEN

El perifiton es una comunidad de microrganismos que cum
-
ple con una importante función en los ecosistemas acuáticos

relacionada con el ciclo de nutrientes y producción primaria,

características empleadas para el tratamiento de aguas re
-
siduales, siendo aprovechada la biomasa producida como

biofertilizante o biocombustible. En el presente artículo se

realiza una revisión bibliográfica de las aplicaciones que ha

tenido esta comunidad de microorganismos en la acuicultu
-
ra. Las primeras investigaciones en este campo se relacio
-
nan con la inclusión de sustratos en tanques de producción

acuícola de camarones y peces, donde la comunidad, median
-
te adición y/o captación de nutrientes generados, produce

bioamasa que se usa como alimento. La introducción de sus
-
tratos en sistemas biofloc es un campo que se ha investigado

en los últimos años, el cual reporta resultados prometedores

en la producción de camarones, pero que requiere mayor in
-
vestigación, especialmente en la producción piscícola. Tec
-
nologías basadas en biofiltros perifiticos han demostrado

porcentajes de retención cercanas al 100% de compuestos

nitrogenados, donde la biomasa producida también es usada

como alimento para las diferentes especies de cultivo. El pe
-
rifiton también constituye una herramienta en el monitoreo

de los efectos que tiene la industria sobre los ecosistemas

acuáticos naturales. Por último, las ómicas son una herra
-
La Revista Orinoquia es una revista de acceso abierto revisada por pares. Este es un artículo de acceso abierto

distribuido bajo los términos de la Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0 (CC-BY 4.0), que

permite el uso, distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que se acredite el autor

y la fuente originales.

Consulte
http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.
OPEN ACCESS

Como Citar (Norma Vancouver):
Norma Vancouver): Barreto-Montenegro JC, Collazos-Lasso
LF. Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura.
Orinoquia, 2023;27(1):e-793
https://doi.org/10.22579/20112629.793

Artículo de investigación

Recibido: 01 de abril de 2023

Aceptado: 03 de julio de 2023

Publicado: 14 de julio de 2023

1 Biól. Grupo de investigación IALL, Instituto

de Acuicultura de los Llanos - IALL,

Facultad de Ciencias Agropecuarias y

Recursos Naturales, Universidad de los

Llanos, Villavicencio, Meta - Colombia,

Email:
[email protected],
https://orcid.org/0000-0001-8084-3144

2 Ing. en Prod Acuícol, MSc, PhD. Grupo

de investigación IALL, Instituto de

Acuicultura de los Llanos - IALL,

Facultad de Ciencias Agropecuarias y

Recursos Naturales, Universidad de los

Llanos, Villavicencio, Meta - Colombia,

Email:
[email protected],
https://orcid.org/0000-0002-6034-0037
2Periton y s us aplicaciones e n la acuicultura Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
mienta que permitiría explorar las complejas relaciones entre las comunidades mi
-
crobianas y sus efectos sobre los animales cultivados y la calidad de agua, que aún

ha sido poco explorada.

Palabras clave:
biofilm, sustrato, comunidad microbiana, calidad de agua, produc-
ción acuícola.

ABSTRACT

Periphyton is a community of microorganisms that plays an important role

in aquatic ecosystems related to nutrient cycling and primary production,

characteristics used for wastewater treatment, and using the biomass pro
-
duced as a biofertilizer or biofuel. In this article,
a bibliographic review of the
applications of this community of microorganisms in aquaculture was con
-
ducted.
The first investigations in this field were related to the inclusion of
substrates in shrimp and fish aquaculture production tanks, where the com
-
munity, by adding and/or uptake of generated nutrients, produces biomass

that is used as food. The introduction of substrates in biofloc systems is a

field that has been investigated in recent years, which reports promising re
-
sults in shrimp production, but requires further investigation, especially in

fish production. Technologies based on periphytic biofilters have shown re
-
tention percentages close to 100% of nitrogenous compounds, and the pro
-
duced biomass can be used as food for different crop species. Periphyton

also constitutes a tool for monitoring the effects of the industry on natural

aquatic ecosystems. Finally, omics are a tool that would allow exploring the

complex relationships between microbial communities and their effects on

farmed animals and water quality, which has still been little explored.

Key words:
Biofilm, substrate, microbial community, water quality, aquaculture
production.

RESUMO

O perifíton é uma comunidade de microrganismos que desempenha importante

papel nos ecossistemas aquáticos relacionados à ciclagem de nutrientes e pro
-
dução primária, características utilizadas para o tratamento de águas residuárias,

utilizando a biomassa produzida como biofertilizante ou biocombustível. Neste ar
-
tigo, foi realizada uma revisão bibliográfica das aplicações que esta comunidade de

microrganismos tem tido na aquicultura. As primeiras investigações neste campo

foram relacionadas à inclusão de substratos em tanques de produção de camarão e

piscicultura, onde a comunidade, ao adicionar e/ou absorver os nutrientes gerados,

produz biomassa que é utilizada como alimento. A introdução de substratos em

sistemas de biofloc
é um campo que vem sendo investigado nos últimos anos, que
relata resultados promissores na produção de camarão, mas que carece de maio
-
res investigações, principalmente na produção de peixes. Tecnologias baseadas em

biofiltros perifíticos têm apresentado percentuais de retenção próximos a 100%
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso3
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
de compostos nitrogenados, onde a biomassa produzida também pode ser utilizada como alimento para

diferentes espécies de cultivo. O perifíton também constitui uma ferramenta no monitoramento dos

efeitos que a indústria tem sobre os ecossistemas aquáticos naturais. Finalmente, as ômicas são uma

ferramenta que permitiria explorar as complexas relações entre as comunidades microbianas e seus

efeitos sobre os animais de produção e a qualidade da água, ainda pouco exploradas
.
Palavra chave:
Biofilm, substrato, comunidade microbiana, aualidade da água, produção aquícola.
INTRODUCCIÓN

El perifiton es una comunidad de microoganis
-
mos (bacterias, hongos, algas, protozooarios y

microfauna) adheridos a un sustrato (superficie)

sumergido, orgánico o inorgánico, vivo o muerto,

en el cual hay un intrincado intercambio de mate
-
ria y energía, que juegan un papel importante en

la regulación de nutrientes y producción primaria

en los ecosistemas acuáticos (Wetzel, 1983). El en
-
samblaje y composición de esta comunidad puede

responder de manera rápida a cambios en las con
-
diciones físicas y químicas en su entorno, presen
-
tando en algunos casos una gran adaptabilidad

(Montuelle
et al., 2010; Singh et al., 2017).
En algunos artículos, esta comunidad es referida

como un biofilm (Ferreira
et al., 2016) o biofilm pe-
rifítico (Khatoon
et al., 2007a). Un biofilm es una
comunidad de microorganismos unidos a cualquier

tipo de sustrato por medio de una matriz extrace
-
lular; por lo tanto, el perifiton puede considerarse

un biofilm, con la condición de que esté adherido a

una superficie sumergida en el agua; además, en el

perifiton también pueden desarrollarse organis
-
mos macroscópicos (Gubelit y Grossart, 2020).

Estas comunidades de microorganismos han sido

empleadas en campos asociados a la biorremedia
-
ción de aguas (Salvi
et al., 2021)the present work
proposes modifications to the Algal Turf Scrub
-
ber (ATS, producción de biofertilizantes (Han et

al., 2020), biocombustibles (Adey
et al., 2013), ali-
mentos (Savonitto
et al., 2021) y en el monitoreo
de la calidad del agua (Barbour
et al., 1999). Dichos
campos han sido llevados a la industria acuícola,

respondiendo a necesidades relacionadas con el

uso eficiente del agua, el manejo de los residuos

derivados de la producción y una mayor producti
-
vidad (FAO, 2020).

La acuicultura basada en perifiton (PBA, por sus si
-
glas en inglés
Periphyton-Based Aquaculture) sur-
ge como una alternativa al manejo de la calidad de

agua y producción de alimento. La PBA consiste en

la utilización de sustratos para favorecer la forma
-
ción de organismos microbianos donde la biomasa

se desarrolla a partir de los nutrientes derivados

de la actividad acuícola, mejorando la calidad de

agua, al mismo tiempo que produce alimento natu
-
ral (Ruby
et al., 2018). Generalmente la PBA se aso-
cia a la introducción de sustratos en los estanques

productivos, sin embargo, se han desarrollado bio
-
filtros que se pueden integrar a sistemas de recir
-
culación, donde el perifiton puede ser cosechado.

El presente artículo tiene como objetivo realizar

una revisión general de las aplicaciones que tiene

el perifiton en la acuicultura.

ACUICULTURA BASADA EN

PERIFITON (PBA)

La introducción de sustratos en el agua como ra
-
mas, macrofitas o paja para atraer peces, por la

protección y/o alimento (cuya base es el perifiton)

que estas estructuras ofrecen, es una práctica

de pesca y cultivo tradicional empleada en África

occidental y Asia (Ruby
et al., 2018). Métodos de
pesca y producción tradicional basados en estos

principios se conocen como
Acadja en África oc-
cidental,
Athkotu en Sri Lanka, Katha en Bangla-
desh,
Samarahs en Camboya y Phum y Aji gnui
assonii
en la India (Saikia y Das, 2009).
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura4 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
La PBA se basa en la adición de sustratos en los

sistemas de producción que brindan una superfi
-
cie que permiten el desarrollo de perifiton (Abwao

et al
., 2014). Su adición brinda refugio a los orga-
nismos cultivados, disminuye efectos territoria
-
les y el perifiton que se desarrolla constituye una

fuente de alimento natural, al mismo tiempo que

disminuye la carga de nutrientes (Li
et al., 2017;
Ruby
et al., 2018). El perifiton desarrollado en los
sustratos se incorpora en la cadena trófica y favo
-
rece la productividad de los estanques. Umesh
et
al
. (1999) identificaron un aumento del 50% en el
crecimiento de la carpa común (
Cyprinus carpio),
rohu (
Labeo rohita) y tilapia Mozambique (Oreo-
chromis mossambicus
) al agregar bagazo de caña
de azúcar en la columna de agua. Este aumento se

asoció al desarrollo de un biofilm en el sustrato, lo

cual promovió un mayor desarrollo de zooplanc
-
ton y una reducción en los niveles de amoniaco.

Los sistemas basados en perifiton también pue
-
den mejorar la actividad enzimática (Barlaya
et al.,
2021) y disminuir la carga de patógenos (da Silva

et al
., 2016.
Está tecnología ha sido una alternativa para el

desarrollo de la acuicultura en países con bajos

recursos, donde los costos de los alimentos y el

desarrollo de granjas altamente tecnificadas son

limitantes (Abwao
et al., 2014).
Entre los sustratos empleados se encuentran
ra-
mas o troncos de árboles, bambú, láminas de plás
-
tico, tubos de policloruro de vinilo (PVC) y cerámi
-
cas, entre otros (Ruby
et al., 2018). La elección de
uno u otro puede afectar en la composición de la

comunidad, calidad nutricional y productividad del

biofilm (Azim
et al., 2002)the effects of artificial
substrates on development of periphyton and on

water quality were evaluated. Earthen ponds (10

× 7.5 m. Otros factores como la luz (profundidad),

concentraciones de nutrientes, proporción entre

carbono (C) y nitrógeno (N) (relación C:N) y salini
-
dad en el agua (Khatoon
et al., 2010), entre otros,
pueden alterar la composición taxonómica y quí
-
mica de la comunidad (Tabla 1).

Los sustratos se suelen agregar en relación con el

área superficial o lateral de los estanques, gene
-
ralmente proporcionando un porcentaje de área

adicional mayor al 60% y fácilmente superando el

100% (Tabla 2).

Zhang
et al. (2013) han identificado que la con-
sistencia del sustrato, duro o blando, influye de

manera diferencial en la jerarquía de factores que

afecta la comunidad en ecosistemas hipereutró
-
ficos. Al usar diferentes tipos de sustratos du
-
ros, la concentración de nutrientes tiene un papel

preponderante sobre estos en la composición del

perifiton, mientras que, en diferentes sustratos

blandos, el tipo de sustrato junto con la relación

C: nutrientes, tiene mayor influencia que la con
-
centración de nutrientes. Por otra parte, Trbojević

et al.
(2018) han encontrado que por debajo de la
zona fótica (50 cm), la profundidad empieza a in
-
fluenciar más en la relación tipo de sustrato (arti
-
ficiales) versus composición del perifiton.

La implementación de sistemas basados en perifi
-
ton con elevadas relaciones de C:N es viable, pro
-
porcionando en estos alimento natural proveniente

de bacterias heterótrofas y algas perifiticas (Anand

et al
., 2013). Los sistemas de producción acuícola
basados en perifiton con relaciones de C:N contro
-
ladas han sido llamados C:N-CP (por sus siglas en

ingles
C/N controlled periphyton-based) por algu-
nos autores (Haque
et al., 2015). En estos sistemas
puede haber resuspensión de s
ólidos provocada
por la acción del desplazamiento de los peces en

los estanques (Asaduzzaman
et al., 2009, 2010).
El aumento de la relación C:N estimula un mayor

desarrollo de bacterias heterótrofas (Asaduz
-
zaman et al., 2008), que puede favorecer la pro
-
ducción de bacterias con potencial probiótico

tipo
Verrucomicrobiae y Rhodobacter (Yu et al.,
2016).
Anand et al. (2013) evaluaron el efecto de la
relación C:N (C:N= 10 y C:N= 20) en la comunidad

perifitica desarrollada en sustratos de bambú en

un cultivo de
Penaeus monodon, donde identifi-
caron un mayor índice autotrófico, concentración

de clorofila a, materia seca y materia seca libre de
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso5
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
cenizas por unidad de área en la relación C:N 20.

Además, evidenciaron una mayor carga heterotró
-
fica en el tratamiento C:N 20 (106%) respecto al

C:N 10. La relación C:N de 20 produjo una mayor

eliminación de TAN, NO3- y NO2-, mejoró el índice

de conversión alimenticia, crecimiento y supervi
-
vencia de los juveniles. Para el camarón
Macrobra-
chium rosenbergii,
se ha encontrado que relacio-
nes C:N de 20 puede favorecer de un 66% al 102%

la producción del camarón respecto a cultivos tra
-
dicionales y con relación C:N 20 sin sustrato (Ha
-
que
et al., 2015).
La proporción de bacterias probióticas presen
-
tes en el perifiton también puede verse alterada

por este factor. Yu
et al. (2016) identificaron un
aumento en la proporción de
Verrucomicrobiae
y
Rhodobacter en respuesta al manejo de la re-
lación C:N. Esta proporción fue más elevada en la

relación C:N 20 en comparación con CN10, C:N 15 y

C:N 25, lo cual influyó en una mayor producción de

carpa herbívora.

Diferentes modelos han sido propuestos para

explicar la dinámica físicoquímica de la calidad

de agua en sistemas PBA. Estos fueron reali
-
zados bajo macroproyectos desarrollados en

Bangladesh empleando modelos multivariados,

los cuales pueden ser consultados en los traba
-
jo de Azim
et al. (2003); Milsteina et al. (2003) y
Sharif-Uddin
et al. (2008Oreochromis niloticus
(L.). En estos trabajos las algas presentes en el

fitoplancton y el perifiton, producen materia or
-
gánica y O
2 captando CO2, nutrientes y usando
energía solar. Estas pueden ser fuente de ali
-
mento directa (pastoreo, filtración, etc.) o indi
-
recta para los peces, al integrarse a la red trófica

sirviendo de alimento a consumidores secun
-
darios (zooplancton, macroinvertebrados, etc.)

que tendrán el potencial de ser consumidos por

los peces o camarones (Ruby
et al., 2018). Tanto
las bacterias heterótrofas como las algas del

biofilm pueden captar el nitrógeno amoniacal y

nitritos producidos por la excreción de los ani
-
males cultivados y la descomposición del fondo

del tanque o del sedimento (Santhana Kumar
et
al
., 2017). En las algas el NO3
-
es reducido a NO2
-
y
posteriormente a NH
4
+
por la nitrato reductasa,
cuya expresión es suprimida bajo altas concen
-
traciones de NH
4
+
, a partir del cual se sintetizan
aminoácidos (Wu, 2017). Los sustratos también

brindan superficie adicional con disponibilidad

de oxígeno (en las zonas superiores) para favo
-
recer la actividad de bacterias nitrificantes (Asa
-
duzzaman
et al., 2008).
Composición y efectos nutricionales del

perifiton en la PBA

El perifiton podría tener un aporte nutricional su
-
perior al del plancton (Gangadhar
et al., 2018) y su
biomasa se encuentra más concentrada, lo cual lo

hace un alimento más accesible y eficiente para

especies de peces y camarones que pastorean

(Neori
et al., 2017). El término pastorear hace re-
ferencia al consumo de fitoplancton, perifiton o

macrófitas por parte de organismos filtradores,

raspadores y/o fragmentadores (Rivera-Usme et

al., 2013). La suplementación con perifiton puede

aumentar el contenido de proteína y lípidos, así

como la actividad metabólica e inmunitaria en ca
-
marones (Khatoon
et al., 2007b; Shyne-Anand et
al.
, 2015) y peces (Gangadhar et al., 2018; Shilta et
al
., 2016). Umalatha et al. (2017) determinaron al-
tas digestibilidades proteicas (92.29%) en
Labeo
fimbriatus
alimentado con perifiton (92.29%) y
una mayor actividad de proteasas totales y car
-
boxilasa B respecto a peces alimentados con ali
-
mento granulado.

La composición proximal del perifiton (ver Tabla 1)

es variable y junto con la biomasa producida, pue
-
den verse afectados por factores como: el tipo de

sustrato, la profundidad, el tiempo de colonización

y exposición al cultivo, la concentración de nutrien
-
tes, la relación C:N, la salinidad (Khatoon
et al.,
2010), el pastoreo, la cantidad o proporción de sus
-
trato empleado, la densidad de cultivo, entre otros.

Los sustratos de caña de bambú son ampliamente

usados y pueden producir un elevado contenido

de proteína, de hasta 38.3% en base seca (Azim
et
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura6 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
al.,
2002). La profundidad influye en la microbiota
fotoautótrofa. Garg y Bhatnagar (2016) observa
-
ron una mayor productividad a profundidades de

50 cm, lo cual coincidió con la zona de compensa
-
ción fotosintética; Garg
et al. (2008) encontraron
resultados similares. Gangadhar
et al. (2017) eva-
luaron los efectos de la cachaza, (producto deriva
-
do de la fermentación de la caña de azúcar), el es
-
tiércol de ganado y la gallinaza como fertilizantes

en la producción de perifiton y plancton, encon
-
trando que la gallinaza producía mayor biomasa

perifitica, cantidad de pigmentos y proteína cruda.

La salinidad puede afectar de manera diferencial

la composición proximal en diferentes tipos de

algas perifiticas marinas. Khatoon
et al. (2010)
identificaron que diatomeas como
Amphora sp.,
Cymbella
sp. y Navicula sp., tenían un mayor de-
sarrollo a salinidades de 35 g/l pero que el mayor

contenido de proteína y lípidos se daba a bajas sa
-
linidades (15-25 g/l), mientras que la cianobacte
-
ria
Oscillatoria sp. obtuvo un mayor desarrollo en
salinidades de 25 g/l, aunque no encontraron dife
-
rencias significativas en la producción de proteína

en otras salinidades.

Tabla 1.
Composición proximal del perifiton bajo diferentes condiciones y cultivos. MS:materia seca; C: cenizas;
MSLC: materia seca libre de cenizas; PC: proteína cruda; L: lípidos, ENL: extracto libre de nitrógeno; FC:fibra

cruda, E: energía.

Medio
Sustrato Variable MS C MSLC PC L ENL FC E Referencia
Estanques

de tierra

sin peces

Bambú (
Bam-
busa
sp.),
kanchi y hazol

(
Barringtonia
sp.)

Sustrato
3.05-
4.89
-
2.17-

2.87

mg/ cm
2
24.8-

38.3%
0.5-9.2% - - 18.8-
20.4%

(Azim
et
al
., 2002)
the effects

of artificial

substrates on

development

of periphyton

and on water

quality were

evaluated.

Earthen

ponds (10 ×

7.5 m

Policultivo

de
Labeo
rohita
,
Catla catla

y
Cirrhinus
mrigala

en granja y

estaciones.

Bambú
Tiempo - 19-25% - 19-26% 2-3.5% 5-11% - - (Azim et al.,
2004)

Policulti
-
vo de
O.
niloticus

y
Etroplus
suratensis

Bambú

Profundi
-
dad,
1.2-1.6
mg/cm
2
41-50%

0.7-0.8

mg.cm
-2
20.7-

37.9%
1.9-4.2% - - 12.1-15
kJ/g
1
(Garg
et al.,
2007)
Con y sin
pastoreo

30.4-

38.2%

Tanques de

cemento

sin peces

Bambú,bagaso,

vaina de hoja

de areca, hoja

de palma,

PVC, cerámica,

vidrio

Sustratos

degrada
-
bles y no

degrada
-
bles

0.262-

0.972

mg/cm
2
17.45-

25.88%

0.198-

0.772

mg/

cm
2
20.07-

35.56%

1.42-

5.18%

27.07-

51.33%

3.81-

17.14%

12.07-

15.55 kJ/g

(Gangadhara

y Keshava
-
nath, 2008)

Jaulas de

redes flo
-
tantes en

estuarios

Pantallas de

polietileno
Tiempo
7.16-

17.63

mg/cm
2
-
-
0.43–

1.76

mg.cm
-2
1.21–4.23

mg/cm
2 - - -
(Fernandes

Da Silva
et al.,
2008)

Tanques

con
Sema-
prochilo
-
dus insignis

Pistia stratio
-
tes
y pantalla
plástica

Sustrato

natural y

artificial

-
47.11-
50.18%
- 26.54-
31.50%

3.92-

6.88%

14.30-

19.90%
-
228.62-

241.11

Kcal/100g

(Ramos-

Tortolero et

al., 2016)
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso7
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Medio
Sustrato Variable MS C MSLC PC L ENL FC E Referencia
Tanques de

cemento
Caña de azúcar - - 32.63% - 19.66% 1.09% 37.73% 5.97 - (Umalatha et
al
., 2017)
Tanques de

cemento

Bagazo de caña

de azúcar

Fertili
-
zantes:

estiércol

de gana
-
do, aves y

cachaza

17.85-

18.25%

32.21-

34.20%
- 23.90-
27.02%

1.78-

2.36%

30.11-

32.70%

7.58-

8.57%

11.68-

12.20 kJ/g

(Gangadhar

et al
., 2017)
Jaulas

flotantes

en un es
-
tanque de

tierra con

O. niloticus

Bambú

Área de

superficie

de

sustrato y

densidad

de

siembra

12.40-

17.81%.

11.40-

12.69%

0.09-

6.02%

23.8-

28.00%.

4.21-

4.98%

53.29-

58.84%

1.54-

1.69%

9.92-

10.10%

(Tammam
et
al
., 2020)
Estanques

con tilapia
Bambú
Tiempo

y canti
-
dad de

sustrato

0.25-1.11

mg/cm
2 - - 23.2-
26.4 %
0.20% - - - (David et al.,
2022)

El pastoreo puede impulsar una constante pro
-
ducción de biomasa y contrarrestar los efectos de

autosombra en comunidades maduras, aunque los

niveles de proteína, lípidos y energía podrían dis
-
minuir bajo estas condiciones (Azim, Verdegem,
et
al.,
2003; Garg et al., 2007). El pastoreo también
puede modificar la composición taxonómica de las

algas de la comunidad (Beck
et al., 2019), incluso
a un mayor nivel que los nutrientes (Hillebrand y

Kahlert, 2001). La actividad de los macroinverte
-
brados también influye en la dinámica de nutrien
-
tes en el microecosistema, por medio del consumo

y producción de excretas (Haglund y Hillebrand,

2005). Tramonte
et al. (2019) emplearon tiras de
PVC con cortes paralelos transversales para si
-
mular un hábitat (sustrato) complejo, encontrando

una disminución del efecto del pastoreo por parte

de macroinvertebrados.

La densidad de cultivo genera presión por medio

del pastoreo y la cantidad de nutrientes produ
-
cidos. Garg y Bhatnagar (2016) identificaron que

la adición de sustrato con un área adicional del

54% en relación al área superficial del estanque,

generaba una mayor biomasa, concentración de

pigmentos, cantidad de algas y productividad que

las que aportaban un 32% y 72%, y que este trata
-
miento era suficiente para generar un crecimiento

óptimo para tilapia. Tammam
et al. (2020) analiza-
ron los efectos de la densidad de cultivo de tilapia

y el área de superficie de sustrato para perifiton,

encontrando que 70 peces m3 y un área de super
-
ficie de 1,4 m2 arrojaban los mejores resultados en

cuanto a crecimiento, estado de salud y respuesta

inmunitaria en jaulas de 1 m3. Biswas
et al. (2022)
sugirieron que el perifiton desarrollado en sustra
-
tos con un área adicional del 75% respecto al área

de superficie del estanque, generó mayor concen
-
tración de materia seca y pigmentos con relación

al tratamiento con adición de sustrato del 50%, y

que este podría remplazar en un 30% el alimento

tradicional en policultivo de
Mugil cephalus, Plani-
liza parsia, Chanos chanos
y Penaeus monodon.
Oportunidades de la PBA en Colombia

La mayor parte de la producción acuícola en Co
-
lombia se produce en estanques (~66%) y en sis
-
temas de jaulas flotantes (~15%), donde la tilapia

(O. niloticus
y Oreochromis sp.), trucha (On-
corhynchus mykiss
), cachama (Piaractus sp.) y
camarón (
Litopenaeus vannamei) son las prin-
cipales especies cultivadas (Carrera-Quintana

et al., 2022).
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura8 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
La implementación de tecnologías basadas en

perifiton podría significar un aumento en la pro
-
ductividad de estos sistemas, principalmente en

los extensivos y semiintensivos. Resulta esencial

evaluar las especies más adecuadas para estas

aplicaciones. Dada la importancia de la tilapia y

la cachama en la producción nacional, se puede

considerar la opción de policultivos con especies

detritívoras e iliófagas que se beneficien del ali
-
mento generado en los sustratos. Esta estrategia

daría lugar a un sistema multitr
ófico integrado, en
el que los desechos generados en los estanques

pueden ser usados como fertilizantes para el de
-
sarrollo de perifiton y fitoplancton; el perifiton y el

alimento no consumido son aprovechados por las

especies detritívoras-iliófagas, y el plancton por

especies filtradoras (Naspirán-Jojoa et al., 2022).

García et al. (2011) evaluaron la introducción de

tubos plásticos en un policultivo con bocachico

(
Prochilodus magdalenae) y tilapia (Oreochromis
niloticus
), sin evidenciar efectos sobre los pará-
metros zootécnicos y físicoquímicos evaluados.

Durán-Izquierdo et al. (2020) reportaron mayor

peso de bocachico (
P. magdalenae), a los 90 días
de cultivo, en policultivo con cachama híbrida

(
Piaractus brachypomus x Colossoma macro-
pomum
) con el uso de varas de madera de plantas
locales como sustrato. Sin embargo, este efecto

no se mantuvo significativo a lo largo del tiempo,

aunque se observó un aumento de la productivi
-
dad del 33% en el bocachico, respecto a los estan
-
ques sin sustratos. En ambos trabajos parte de los

resultados se relacionaron con una densidad de

siembra elevada. Un elevado ramoneo (pastoreo)

sobre los sutratos puede dificultar la renovación

de la comunidad perifitica. Esto también se podría

suplir aumentando cantidad de sustratos (mayor

superficie de colonización).

El cultivo de tilapia también se ha integrado con

el camarón amazónico (
Macrobrachium amazo-
nicum
) como especie secundaría. Rodrigues et al.
(2019) evaluaron la adición de sustratos de manta

geotextil y bambú, cuya área correspondió al 50%

del área de fondo de los estanques. La introduc
-
ción de los sustratos no afectó el desarrollo de ti
-
lapia, pero aumento la proporción (54,2 % y 41,9%,

para manta geotextil y bambú respectivamente)

de camarones de mayor tamaño (3 g) en compa
-
ración con el policultivo sin adición de sustratos

(25,6%). En estos sistemas integrados con adición

de sustratos también se reportó disminución de la

liberación de f
ósforo en los efluentes (David et al.,
2017). La adición de sustratos artificiales (mallas

de nailon fijadas verticalmente con un aporte de

superficie del 50% con relación al fondo), en es
-
tanques de tierra en monocultivo semiintensivo

(45 organismos/m
2) de camarón amazónico, dismi-
nuyó la turbidez, los sólidos suspendidos totales

y ortofosfatos, en comparación con estanques sin

sustratos y con aireación nocturna.

El bocachico cola rayada o Jaraqui (
Semaprochilo-
dus insignis
), es otra especie iliófaga que ha sido
cultivada en sistemas PBAT. Ramos-Tortolero et al.

(2016) realizaron cultivos con la adición de sustra
-
tos naturales, la macrofita
Pistia stratiotes, y arti-
ficiales, pantallas plásticas, en tres densidades di
-
ferentes (aporte del 10, 20 y 30% respecto al área

de los estanques). Se encontró una mayor bioma
-
sa y diversidad del perifiton en los sutratos natu
-
rales, así como un mayor crecimiento de Jaraqui

con el tratamiento con 20% de aporte de sustrato

natural. Keshavanath et al. (2017) encontraron una

mayor biomasa de perifiton, contenido de proteí
-
na y clorofila-a en sustratos de bambú (
Bambusa
vulgaris)
, en comparación con el desarrollado en
ambay (
Cecropia pachystachya) y leucaena (Leu-
caena leucocephala
), lo que se tradujo en una ma-
yor productividad (biomasa, sobrevivencia y tasa

de crecimiento especifico) de Jaraqui.

En cuanto sistemas más intensivos, la intro
-
ducción de sustratos de bambú ha sido eva
-
luada en el cultivo de
O. niloticus en jaulas
flotantes en embalses de Brasil, donde se en
-
contró una producción de hasta 52 kg/m3
y una
reducción del 32% de alimento con la adición de

los sustratos (Garc
ía et al., 2016).
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso9
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
PBA y tecnología Biofloc

La BFT (por sus siglas
Biofloc Technology) y la
PBA tienen varios elementos en común; en ambas

tecnologías se fomenta el desarrollo de microor
-
ganismos tales como bacterias, algas, protozoos

y macroinvertebrados, los cuales se integran a la

cadena trófica. Dentro de estos el desarrollo de

bacterias heterótrofas y algas puede controlar

la concentración de amonio y acelerar la nitrifi
-
cación; ambos son fuente de alimento natural y

tienen potencial probiótico, siendo que estas co
-
munidades microbianas y su efecto puede contro
-
larse manejando las relaciones de C:N (Suryaku
-
mar y Avnimelech, 2017). La comunidad perifitica

se encuentra adherida a un sustrato por medio

de diferentes interacciones moleculares y secre
-
ción de sustancias extracelulares poliméricas, en

las que sedimentos y materia orgánica quedan

inmersos; de manera similar que se constituyen

los bioflocs, pero manteniéndose suspendidos

en la columna de agua sin adhesión a un sustrato

aparente. Algunos autores han sugerido la utili
-
zación de sustratos orgánicos suspendidos como

aditivos que favorecen la formación de bioflocs

alrededor de estos (sitios de nucleación) (Addo

et al
., 2021; Peiro-Alcantar et al., 2022). Bajo
esta aplicación surge la pregunta:
¿la comunidad
microb
siana formada alrededor de un sustrato
orgánico y qué se mantiene en suspensión podría

considerarse cómo perifiton?

Generalmente la PBA se asocia a una predominan
-
cia de algas en la comunidad perifitica mientras

que en la BFT a una predominancia de bacterias

heterótrofas, sin embargo, la manipulación de la

relación C:N y la intensidad de luz puede modifi
-
car la proporción entre heterótrofos y autótrofos

en la PBA (Anand
et al., 2013) y producir bioflocs
autótrofos viables (Jung
et al., 2017; Martinez-Por-
chas
et al., 2020).
A pesar de esto, son pocos los estudios que han

explorado la combinación de estas tecnologías

y la mayor parte se han realizado en camarones

(Tabla 2). La inclusión de sustratos en un sistema

con BFT
podría afectar la dinámica de mezcla, ai-
reación y distribución de los sedimentos y flocs en

los estanques, pero también podrían disminuir los

efectos de competencia por alimentos, canibalis
-
mo y favorecer la reproducción por las barreras,

alimento y refugio que estos suministran (Marioni

et al
., 2020).
Tabla 2.
Investigaciones realizadas y sus principales resultados en la combinación de tecnología BFT (Biofloc Tech-
nology
) y PBA (Periphyton Based Aquaculture Technology).
Especie

Densidad

de

siembra

(org/ m3)

Variables
Sustrato
Orientación

Cantidad de

sustrato

Relación

C:N

Fuente

BFT+S frente a BFT

Referencia
Parámetros
FQ

Parámetros

zootécnicos

L. vannamei
238
473

Densidad de

cultivo

Mallas de

polietileno

(l)

100% de au
-
mento del AS

del estanque

-

Melaza

Mayor NO
3
-
y
menor cloro
-
fila a

Mayor S y PF
(Schveitzer et al., 2013)
L. vannamei
300 org/m-2 Área de
sustrato

Redes de

nailon (l)

201 y 400%

(T200 y T400)

de aumento

de AL del

estanque

15-20:2

Melaza

Menor Tr,

T, SS

Mayor PF, TCE

y menor TCA

(Ferreira
et al., 2016)
P. monodon
110 Tipo de
sustrato

Bambú (/

30°)

Nailon (l)l

74.7%–75.0%

de AS adicional

-

Harina de

arroz

Menor SS y

s
ólidos de
fondo

Mayor PF,

GDP, IEP y S y

menor TCA

(Kumar
et al., 2019)
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura10 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Especie

Densidad

de

siembra

(org/ m3)

Variables
Sustrato
Orientación

Cantidad de

sustrato

Relación

C:N

Fuente

BFT+S frente a BFT

Referencia
Parámetros
FQ

Parámetros

zootécnicos

L. vannamei
500 Aeración Fibra de
poliéster (l)

200% de

aumento en AL

del estanque

15:1

Melaza

Mayor OD,

menor Alc,

concentra
-
ción de TAN y

NO
2 -
Mayor PF y S
(de Morais et al., 2020)
L. vannamei
500
Área de

sustrato

Fibra de

poliéster (l)

200 y 400%

(T200 y T400)

de aumento

de AL del

estanque

15-20:1

Melaza y

salvado

de arroz

Menor NO
3
-

en T400

Mayor TCS,

PF, S y P

(de Lara
et al., 2021)
three treatments were

performed: the control,

the treatment without

the addition of artifi
-
cial substrate; T200,

the treatment with

a 200 % increase in

the lateral area of the

tanks using artificial

substrates; and T400,

the treatment with

a 400 % increase in

the lateral area of the

tanks using artificial

substrates. The study

was conducted in nine

800 L tanks over 60

days. The animals were

stocked at an initial

density of 300 shrimp.

m−2 (equivalent to

500 shrimp m-3

P. vannamei
100 Tipo de
sustrato

Bambú, ba
-
gazo de caña

de azúcar,

malla de PVC,

de galpón

(l y —)

Esteras cuadra
-
das de

0.45 × 0.45 m

10:1

Melaza

Mayor Chl a,

menor TAN,

NO
2
-
y NO3
-
en
tratamientos

con sustra
-
tos natura
-
les.
El control
se realizó

bajo cultivo

sin BFT ni

sustratos.

Mayor PF, S,

respuesta

protectora

y efectos

inmunomo
-
duladores en

tratamientos

con sustratos

naturales.

El control

se realizó

bajo cultivo

sin BFT ni

sustratos.

(Mani
et al., 2021)
L. vannamei
1000 - Bambú
(l)

Sustratos de

48x20 cm

15:1

Harina de

trigo

Menor OD y

pH, NO
3
-

Mayor GNP,

TCE, respues
-
ta inmunita
-
ria y menor

TCA

(Chethurajupalli y

Tambireddy, 2022)

*Orientación del sustrato: vertical (l), horizontal (—) inclinado (/). Aporte de área adicional de sustratos: área lateral (AL), área de fondo (AF) y

área de superficial (AS). Parámetros: alcalinidad (Alc), nitrógeno amoniacal total (TAN), sólidos suspendidos (SS), turbiedad (T) y transparencia

(Tr), ganancia neta de peso (GNP), ganancia diaria de peso (GDP), Índice de eficiencia proteica (IEP), peso final (PF), sobrevivencia (S), tasa de

conversión alimenticia (TCA), tasa de crecimiento especifica (TCE); tasa de crecimiento semanal (TCS), físico químicos (FQ).
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso11
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Encontrando condiciones adecuadas se podrían

ahorrar recursos energéticos necesarios para man
-
tener los flocs y sedimentos en suspensión al pro
-
porcionar un sustrato en que parte del biofloc sus
-
pendido pueda ser sustituido por biofilm adherido.

Los sistemas intermedios de este tipo serían una

alternativa y/o paso para granjas con recursos y ex
-
periencia insuficiente para implementar los clási
-
cos sistemas BFT (Suryakumar y Avnimelech, 2017).

La elevada producción de sedimentos en los BFT es

uno de los principales inconvenientes de esta tec
-
nología (Kumar
et al., 2019), ya que puede afectar la
calidad de agua al aumentar la demanda de oxíge
-
no, la morfología y funcionalidad de las branquias

(Angeles-Escobar
et al., 2022; Ray et al., 2010).
El aumento de los sólidos suspendidos se puede

asociar directamente a la de bioflocs. Ferreira

et al.
(2016)i.e., without the addition of artificial
substrate, (2 reportaron una mayor concentración

de s
ólidos suspendidos (flocs) y turbiedad en la
columna de agua en un sistema BFT comparado

con el mismo sistema con inclusión de sustratos,

atribuyendo este fenómeno a una posible disminu
-
ción en la circulación del agua. Kumar
et al., (2019)
encontraron que sustratos a base de bambú y ma
-
lla de nailon podrían capturar entre el 8.5%-13.5%

y 31.3%-38.6% de los sólidos suspendidos tota
-
les, respectivamente, y reducir la deposición de

sólidos de fondo en un 49.43% (bambú) y 37.79%

(nailon). Estos autores también identificaron una

mejora en el crecimiento, tasa de conversión ali
-
menticia y parámetros inmunológicos en el cultivo

de
Penaeus monodon con la inclusión de sustratos
al sistema BFT.

En condiciones de elevada cantidad de sedimen
-
tos y baja disponibilidad de luz, algunos grupos

de algas pueden llegar a proliferar. Algunas dia
-
tomeas pueden desarrollarse bien en sistemas

con estas características y llegar a ser una fuente

importante de ácidos grasos esenciales, mientras

que su crecimiento y mantenimiento puede lograr
-
se con la adición de silicatos (Emerenciano
et al.,
2022; Martins
et al., 2016)
La aireación favorece la nitrificación en los bio
-
films, como resultado de la oxigenación a las

bacterias oxidantes de nitritos (de Morais
et al.,
2020), lo cual sería compatible con los sistemas

BFT. La turbulencia puede causar una mayor bio
-
masa y producción de clorofila a por parte de al
-
gunas microalgas perifiticas, en comparación con

aguas estancadas, sin embargo, en flujos elevados

el desprendimiento de biomasa puede ser mayor

al de la producción (Hondzo y Wang, 2002). Encon
-
trar niveles adecuados de aireación que favorez
-
can la formación de biofilms y flocs capaces de

mantener una calidad de agua adecuada y mejorar

la productividad, sería uno de los aspectos impor
-
tantes a tener en cuenta para la puesta en punta

de estas tecnologías h
íbridas.
Otros aspectos a tener en cuenta son el tipo de

sustrato, orientación, densidad, fertilización, re
-
lación C:N, fuente de carbono y disponibilidad e

intensidad de luz (Yadav
et al., 2022), factores co-
munes a tener en cuenta en la PBA, pero que pue
-
den requerir ser ajustados en sistemas híbridos.

Los estudios que han explorado la combinación de

estas tecnologías han demostrado una mejora en

la calidad de agua y parámetros productivos en la

producción de camarones (Tabla 2) y presentan un

potencial para disminuir la cantidad de alimentos

suministrada. Lara
et al. (2017) identificaron que
era posible disminuir hasta un 35% la cantidad de

alimento artificial suministrada a
L. vannamei con
estos sistemas híbridos.

Aun con una pobre producción de perifiton, la in
-
clusión de sustratos en sistemas BFT con camaro
-
nes puede reducir la densidad poblacional relativa,

atenuando el estrés, competencia y canibalismo

entre las especies cultivadas, lo que puede conlle
-
var a una mayor productividad (Martínez-Córdova

et al.
, 2015; Schveitzer et al., 2013).
Son escasos los estudios realizados en peces,

siendo un campo poco explorado. Se han realiza
-
do algunos ensayos en tilapia del Nilo, pero no han
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura12 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
arrojado mejoras significativas en la productivi
-
dad de los peces o en la calidad del agua (Caval
-
cante
et al., 2016, 2017).
Sistemas de biorremediación y producción de

productos de valor agregado

El perifiton tiene la ventaja de presentar un agrega
-
do de microoganismos que, en conjunto, tienen un

mayor potencial metabólico. Los flujos de materia

y energía se dan en un espacio reducido integra
-
do gracias a una matriz de sustancias poliméricas

extracelulares (EPS por sus siglas en inglés), que

también pueden inmovilizar nutrientes y otras mo
-
léculas (Sheng
et al., 2010). Esto favorece que los
residuos sean manejados por diferentes tipos de

organismos de una manera más eficiente que en

“espacios abiertos”, y que una mayor variedad de mo
-
léculas puedan ser metabolizadas (Wu
et al., 2014).
Se han desarrollado sistemas de biofiltración ba
-
sados en perifiton, comúnmente llamados
Agal
Turf Scrubber
(ATS, por sus siglas en inglés) en los
cuales el agua a tratar fluye por una matriz perifi
-
tica que capta los desechos (principalmente nu
-
trientes) derivados de la actividad acuícola, para

producir biomasa algal.

A manera de ejemplo, el sistema ATS descrito por

Valeta y Verdegem (2015) consta de un par de reji
-
llas que sostienen una matriz periférica sumergi
-
das en una fina capa de agua a tratar, en la cual se

genera una ligera turbulencia que ayuda a mante
-
ner la oxigenación. Los nutrientes residuales (TAN)

de la actividad acuícola son empleados por las al
-
gas para su crecimiento y estas son cosechadas de

la capa superficial, manteniendo la capa inferior

para asegurar su rápido desarrollo. El agua que

pasa por el ATS ingresa nuevamente a los tanques

de cultivo, conformando un eficiente sistema de

recirculación (
Figura 1).
La biomasa de algas producida puede presentar un

potencial uso como biocombustible, biofertilizan
-
te, fuente de metabolitos de alto valor o alimento

(Adey
et al., 2011; Ray et al., 2015). Savonitto et al.
(2021) remplazaron del 50 al 100% de la harina de

pescado en la alimentación de dorada (
Sparus au-
rata
) con perifiton proveniente de biofiltros deri-
vados del cultivo de la misma especie, encontrando

que el remplazo del 50% mejor
ó la tasa de conver-
sión alimenticia y el remplazo total trajo consigo

un crecimiento más lento (15%) pero con un mayor

contenido de proteína (59% frente a 52% en el

control). Alimentos a base de
Ulva, provenientes
de biofiltros, también se ha usado para remplazar

harina de pescado en dietas de esta especie, signi
-
ficando una disminución en los costos de alimen
-
tación de cerca del 10% (Shpigel
et al., 2017) y del
30% en la tasa de conversión alimenticia (Savo
-
nitto
et al., 2021). En cuanto a los biocombustibles,
estos pueden llegar a producir de 5 a 10 veces más

biocombustible (butanol y biodiesel) por unidad

de área que otros cultivos tradicionales terrestres,

como el maíz y la soya (Adey
et al., 2013).
La inclusión de
Stigeoclonium nanum en un siste-
ma RAS trajo consigo una disminución significa
-
tiva (p <0,05) de nitrito, nitrato y fosfato en com
-
paración con un sistema sin inclusión de está alga

(Mohamed Ramli
et al., 2018).
Se pueden emplear varios biofiltros de diferente

naturaleza para maximizar el proceso de trata
-
mientos. Biofiltros secuenciales con microalgas

perifiticas y macroalgas como
Ulva, se han em-
pleado para aumentar la remoción de TAN y nitra
-
tos (Guttman
et al., 2019; Shahar y Guttman, 2020,
2021). La complementación con biofilms bacteria
-
nos y macrofitas acuáticas también puede dismi
-
nuir la disposición de nutrientes (Li
et al., 2020; Liu
et al
., 2016).
Los principales factores que influyen en la remo
-
ción de nutrientes por parte del algas perifiticas,

están relacionados con la disponibilidad de luz y el

tiempo de retención hidráulica necesario para que

el perifiton capte los nutrientes, que generalmen
-
te implican una mayor área de sustrato (Ramli
et
al
., 2020)
Ulva ohnoi
ha demostrado eliminar el 100% de fos-
fato (concentraciones iniciales de 1.9, 3.8, 5.8, y 8.8
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso13
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
mg.L
−1) y amonio (NH4-N concentraciones iniciales
de 0.7, 1.5, 2.2, y 3.3 mg. L
−1) en 24 h en sistemas
(ATS) con tiempos de maduración de 18 días (Salvi

et al
., 2021) identificaron que el algodón trenzado
como sustrato, presenta un mejor desarrollo de

biopelícula en comparación con otros sustratos

comerciales, y que en un tiempo de retención hi
-
dráulica de seis
días puede llegar a presentar tasas
de eliminación de N y P de 88
.5 ± 6.2 % y 99.8 ± 0.2
%, respectivamente, a partir de aguas con concen
-
traciones de N de 14.5 y P de 1.21 mg/l. Además, la

biopelícula colectada presentó hasta 21.8 ± 3.4

mg/Kg de Se, lo que la hace un potencial biofer
-
tilizante. El sistema desarrollado por los autores

fue denominado reactor por lotes de biopelículas

de algas-bacterias (ABBR, por sus siglas en inglés

Algal-Bacterial Biofilm Batch Reactor
). Barnharst
et al
. (2018) implementaron un biofilm basado en
el hongo
Mucor indicus y la microalga Chlorella vul-
garis
como biofiltros, siendo capaces de reducir
aproximadamente el 100% de TAN bajo concen
-
traciones iniciales de 25 mg/l de TAN en 48 horas.

Los resultados obtenidos en sistemas ATS a base

de
Ulva o complementados con algas de este gé-
nero, sugieren su elevada capacidad de captar nu
-
trientes y potencial uso como alimento para dis
-
minuir la demanda de harina de pescado.

Figura 1.
Esquema de un sistema ATS para la acuicultura.
Adaptado y modificado de Valchev y Ribarova (2022).

EL PERIFITON COMO

HERRAMIENTA EN EL MONITOREO

DE LA CALIDAD DEL AGUA EN

ACUICULTURA

La comunidad perifitica puede responder de una

manera rápida a los cambios en la fisicoquímica

del agua, lo cual se ve reflejado en la composición y

estructura de la comunidad. Esto puede aplicarse

como una herramienta para evaluar la calidad de

agua en los sistemas acuícolas y los ecosistemas

en los que estos puedan tener incidencia. Índices

de diversidad clásicos (diversidad alfa), diversidad

funcional y rasgos biológicos, análisis multivaria
-
dos y otros índices ecológicos (Mannino y Sara,

2008) son herramientas utilizadas en la acuicultu
-
ra para evaluar c
ómo esta actividad podría afectar
la dinámica de los ecosistemas naturales.

Los efectos de la acumulación de nutrientes pue
-
de causar disminución de la diversidad de espe
-
cies por la proliferación de oportunistas, como lo

encontrado por Mannino y Sara (2008) quienes

además identificaron que la proporción de algas

Rodophycea
/Phaeophyceae, puede ser un indica-
dor del enriquecimiento de nutrientes en cultivos

de peces en ecosistemas marinos. Sanz-Lázaro
et
al
., (2011) encontraron una mayor acumulación de
carbono orgánico, nutrientes, selenio y metales,

además de cambios en la estructura de la comu
-
nidad perifitica en ecosistemas costeros con in
-
fluencia de actividad acuícola.

Si bien los nutrientes son uno de los principales

desechos de la industria, otro tipo de derivados,

como los antibióticos, pueden impactar de manera

considerable las comunidades microbianas de los

ecosistemas naturales.

Uroosa
et al. (2021) evaluaron el efecto nitrofura-
zona sobre los rasgos funcionales de un ensambla
-
je de protozoorarios perifiticos marinos, eviden
-
ciando una disminución drástica en los patrones y

diversidad funcional de la comunidad a concentra
-
ciones de 12 mg/ml después de un tiempo de expo
-
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura14 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
sición de 12 horas. Para este antibiótico también se

ha sugerido que el cambio en el tamaño en ciliados

periféricos podría emplearse como un indicador

de su toxicidad (Kazmi
et al., 2022)some biological
responses known as biomarkers can be used as

powerful tools to evaluate the ecotoxicity. In this

study, we investigated the disparity of responses

shown by body-size spectra of periphytic ciliate

communities when used as biomarkers to detect

the toxicity of the broad-spectrum veternary an
-
tibiotic nitrofurazone. Briefly, in chronic exposure

experiments ciliate communities were exposed to

different concentrations (0, 1, 2, 4 and 8 mg ml−1.

Wang
et al. (2022) estudiaron los efectos de oxite-
traciclina en el fitoperifiton y su efecto sobre las

concentraciones de nitrógeno y fosforo en la co
-
lumna de agua, encontrando que después de ocho

días de exposición a diferentes concentraciones

del antibiótico, la comunidad recuperó
su función
natural.

CONCLUSIONES

Las aplicaciones del perifiton en la acuicultura se

han basado principalmente en la producción de

alimento y en el manejo de la calidad de agua. En

la PBA tradicional, la CN-CP puede considerarse

un intermedio entre esta tecnología y la BFT, dado

que permite el desarrollo de agregados microbia
-
nos de bacterias heterótrofas y algas que consti
-
tuyen un potencial alimento de calidad, al mismo

tiempo que disminuyen la cantidad de desechos

nitrogenados en la producción, sumado a la resus
-
pensión de solidos por la actividad de peces como

la tilapia. La CN-CP representa así una alternativa

potencialmente menos compleja y costosa que fa
-
cilitaría una producción mejorada para los produc
-
tores con difícil acceso a la BFT. La combinación de

la PBA y la BFT también ha demostrado resultados

prometedores en el cultivo de camarones, pero

aun es un campo poco explorado en el cultivo de

peces. En cuanto a sistemas de biofiltros a base de

perifiton, estos han demostrado una eficiente re
-
tención de nutrientes y la biomasa producida pue
-
de ser cosechada para ser usada como alimento.

Esta comunidad también tiene el potencial de ser

una herramienta útil para monitorear los distur
-
bios que la industria pueda causar en las fuentes

hídricas.

Hace falta mayor investigación en el análisis a pro
-
fundidad de las relaciones entre las comunidades

microbianas, la calidad del agua y los organismos

cultivados, en el que las herramientas
ómicas po-
drían ofrecer un aporte significativo.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Órgano Colegiado de

Administración y Decisión (OCAD) de Ciencia, Tec
-
nología e Innovación (CTeI) del Sistema General

de Regalías (SGR) por la financiación del Proyec
-
to “Formación de alto nivel de talento humano en

articulación con las potencialidades y vocaciones

del Departamento del Meta- Universidad de los

Llanos, Meta” con código BPIN 2021000100100,

del cual el estudiante Julián Camilo Barreto Mon
-
tenegro es beneficiario.

REFERENCIAS

Abwao JO, Boera PN, Munguti JM, Orina PS, Erick

O. The potential of periphyton based aqua
-
culture for nile tilapia (Oreochromis niloti
-
cus L.) production. A review. International

Journal of Fisheries and Aquatic Studies.

2014;2(1):147–152.

Addo FG, Zhang S, Manirakiza B, Ohore OE, Shud
-
ong Y. The impacts of straw substrate on

biofloc formation, bacterial community and

nutrient removal in shrimp ponds. Biore
-
source Technology. 2021;326(124727):1–11.

Adey WH, Kangas PC, Mulbry W. Algal turf scrub
-
bing: Cleaning surface waters with solar en
-
ergy while producing a biofuel. BioScience.

2011;61(6):434–441.

Adey WH, Laughinghouse HD, Miller JB, Hayek

LAC, Thompson JG, Bertman S, Hampel K,

Puvanendran S. Algal turf scrubber (ATS)

floways on the Great Wicomico River, Ches
-
apeake Bay: Productivity, algal community
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso15
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
structure, substrate and chemistry. Journal

of Phycology. 2013;49(3):489–501.

Anand PSS, Kumar S, Panigrahi A, Ghoshal TK, Sya
-
ma Dayal J, Biswas G, Sundaray JK, De D,

Ananda Raja R, Deo AD, Pillai SM, Ravichan
-
dran P. Effects of C:N ratio and substrate

integration on periphyton biomass, micro
-
bial dynamics and growth of Penaeus mo
-
nodon juveniles. Aquaculture International.

2013;21(2):511–524.

Angeles-Escobar BE, da Silva SMBC, Severi W.

Growth, red blood cells, and gill alterations of

red pacu (Piaractus brachypomus) fingerlings

by chronic exposure to different total sus
-
pended solids in biofloc. Journal of the World

Aquaculture Society. 2022;53(3):652–668.

Asaduzzaman M, Wahab MA, Verdegem MCJ, Ad
-
hikary RK, Rahman SMS, Azim ME, Verreth

JAJ. Effects of carbohydrate source for

maintaining a high C:N ratio and fish driven

re-suspension on pond ecology and produc
-
tion in periphyton-based freshwater prawn

culture systems. Aquaculture. 2010;301(1-

4):37–46.

Asaduzzaman M, Wahab MA, Verdegem MCJ, Huque

S, Salam MA, Azim ME.
C/N ratio control and
substrate addition for periphyton devel
-
opment jointly enhance freshwater prawn

Macrobrachium rosenbergii production in

ponds.
Aquaculture. 2008;280(1-4):117-123.
Asaduzzaman M, Wahab MA, Verdegem MCJ, Mon
-
dal MN, Azim ME. Effects of stocking density

of freshwater prawn Macrobrachium rosen
-
bergii and addition of different levels of ti
-
lapia Oreochromis niloticus on production

in C/N controlled periphyton based system.

Aquaculture. 2009;286(1–2):72–79.

Azim ME, Milstein A, Wahab MA, Verdegam MCJ. Pe
-
riphyton - Water quality relationships in fer
-
tilized fishponds with artificial substrates.

Aquaculture
. 2003; 228(1–4):169–187.
Azim ME, Rahaman MM, Wahab MA, Asaeda T, Li
-
ttle DC, & Verdegem MCJ. Periphyton-ba
-
sed pond polyculture system: A bioecono
-
mic comparison of on-farm and on-station

trials. Aquaculture
. 2004;242:381-396.
Azim ME, Verdegem MCJ, Mantingh I, Dam AA Van,

Beveridge MCM.
Ingestion and utilization of
periphyton grown on artificial substrates.

Aquaculture Research. 2003; 34(4):85–92.

Azim ME, Wahab MA, Verdegem MCJ, Van Dam

AA, Van Rooij JM, Beveridge MCM. The

effects of artificial substrates on freshwa
-
ter pond productivity and water quality

and the implications for periphyton-based

aquaculture. Aquatic Living Resources.

2002;15(4):231–241.

Barbour MT, Gerritsen J, Snyder BD, Stribling JB.

Rapid Bioassessment Protocols for Use in

Wadeable Streams and Rivers. Periphyton,

Benthic Macroinvertebrates, and Fish. 1999.

2nd ed. US Environmental Protection Agen
-
cy Office of Water, Washington, D.C., p. 339.

Barlaya G, Umalatha H, Hegde G, Ananda Kumar

BS, Raghavendra CH.
Growth performance,
carcass composition, and digestive enzyme

activity of Labeo fimbriatus in tanks provid
-
ed with feed and periphyton substrate in

two orientations. Journal of Applied Aqua
-
culture. 2021; 1–12.

Barnharst T, Rajendran A, Hu B. Bioremediation of

synthetic intensive aquaculture wastewater

by a novel feed-grade composite biofilm.

International Biodeterioration Biodegrada
-
tion. 2018;126:131–142.

Beck WS, Markman DW, Oleksy IA, Lafferty MH,

Poff NLR. Seasonal shifts in the importance

of bottom–up and top–down factors on

stream periphyton community structure.

Oikos. 2019;128(5): 680–691.

Biswas G, Kumar P, Ghoshal TK, Das S, De D, Bera A,

Anand PSS, Kailasam M. Periphyton: A nat
-
ural fish food item for replacement of feed

at optimized substrate surface area for

cost-effective production in brackishwater

polyculture. Aquaculture. 2022;561:738672.
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura16 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Carrera-Quintana SC, Gentile P, Girón-Hernández

J. An overview on the aquaculture devel
-
opment in Colombia: Current status, op
-
portunities and challenges. Aquaculture.

2022;56:738583.

Cavalcante DDH, Lima FR, Rebouças VT, Sá MV. As
-
sociation between periphyton and bioflocs

systems in intensive culture of juvenile Nile

tilapia.
Acta Scientiarum. Animal Sciences.
2016;38(2):119–125.

Cavalcante DDH, Lima FRDS, Rebouças VT, Sá

MVDCE.
Nile tilapia culture under feeding
restriction in bioflocs and bioflocs plus pe
-
riphyton tanks. Acta Scientiarum. Animal

Sciences. 2017 39(3): 223–228.

Chethurajupalli L, Tambireddy N. Rearing of White

Leg Shrimp Litopenaeus vannamei (Boone,

1931) in Biofloc and Substrate Systems:

Microbial Community of Water, Growth

and Immune Response of Shrimp.
Turkish
Journal of Fisheries and Aquatic Sciences.

2022;22(3):1–15.

da Silva JLS, Cavalcante DDH, de Carvalho FCT,

Vieira RHSDF, e Sá MVDC, de Sousa OV.

Aquatic microbiota diversity in the culture

of Nile tilapia ( Oreochromis niloticus ) us
-
ing bioflocs or periphyton: virulence factors

and biofilm formation. Acta Scientiarum.

Animal Sciences. 2016;38(3): 233–241.

David FS, Proença DC, Valenti WC. Phosphorus

Budget in Integrated Multitrophic Aquacul
-
ture Systems with Nile Tilapia, Oreochromis

niloticus, and Amazon River Prawn, Macro
-
brachium amazonicum. Journal of the World

Aquaculture Society. 2017;48(3):402–414.

David LH, Pinho SM, Romera DM, Campos DWJ,

Franchini AC, & Garcia F. Tilapia farming

based on periphyton as a natural food

source.
Aquaculture. 2022;547:737544).
Durán-Izquierdo JC, Mindiola-Romo RJ, Wills-Fran
-
co GA, Pardo-Carrasco SC, Muñoz-Ramírez

AP. Uso de perifiton en un sistema de poli
-
cultivo en agro acuicultura integrada en la

comunidad indígena de Jimaín (Colombia).

Revista de La Facultad de Medicina Veteri
-
naria y de Zootecnia, 2020;67(3):262–275

de Lara GR, Poersch LH, Wasielesky W. The quan
-
tity of artificial substrates influences the

nitrogen cycle in the biofloc culture system

of Litopenaeus vannamei. Aquacultural En
-
gineering. 2021;94:102171.

de Morais APM, Abreu PC, Wasielesky W, Krum
-
menauer D. Effect of aeration intensity

on the biofilm nitrification process during

the production of the white shrimp Litope
-
naeus vannamei (Boone, 1931) in Biofloc

and clear water systems. Aquaculture.

2020;514:734516.

Emerenciano MGC, Arnold S, Perrin T. Sodium

metasilicate supplementation in culture

water on growth performance, water quality

and economics of indoor commercial-scale

biofloc-based Litopenaeus vannamei cul
-
ture.
Aquaculture. 2022;560:738566.
Fernandes Da Silva C, Ballester E, Monserrat J, Ge
-
racitano L, Wasielesky W, & Abreu PC.
Contri-
bution of microorganisms to the biofilm nu
-
tritional quality: Protein and lipid contents.

Aquaculture Nutrition. 2008;14(6):507–514.

Ferreira LMH, Lara G, Wasielesky W, Abreu PC.

Biofilm versus biofloc: Are artificial sub
-
strates for biofilm production necessary in

the BFT system?
Aquaculture International.
2016;24(4):921–930.

FAO-Food Agriculture Organization. 2020. El es
-
tado mundial de la pesca y la acuicultura

2020. En: Organización de las Naciones Uni
-
das para la Alimentación y la Agricultura. La

sostenibilidad en acción, Roma, p. 223.

Gangadhar B, Sridhar N, Umalatha H, Ganesh H,

Jayasankar P. Taxonomic and Biochemical

Composition and Digestive Enzyme Activity

of Periphyton and Plankton: A Comparative

Study.
Proceedings of the National Acade-
my of Sciences India Section B - Biological

Sciences, 2018;88(2):715–720.
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso17
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Gangadhar B, Umalatha H, Hegde G, Vasundhara

R, Sridhar N. Influence of Commonly used

Manures on the Growth and Nutrient Com
-
position of Periphyton. Insights Aquac Cult

Biotechnol. 2017;1(1):1–6.

Gangadhara B, Keshavanath P. Planktonic and Bio
-
chemical Composition of Periphyton Grown

on Some Biodegradable and Non-Degrad
-
able Substrates. Journal of Applied Aqua
-
culture. 2008;20213–232.

Garcia F, Romera DM, Sousa NS, Paiva-Ramos I, On
-
aka EM. The potential of periphyton-based

cage culture of Nile tilapia in a Brazilian res
-
ervoir.
Aquaculture. 2016;464229–235.
García JJ, Celis LM, Villalba EL, Mendoza LC, Brú SB,

Atencio VJ, Pardo SC. Evaluación del policul
-
tivo de bocachico Prochilodus magdalenae

y tilapia Oreochromis niloticus utilizando

superficies fijadoras de perifiton. Revista

de La Facultad de Medicina Veterinaria y de

Zootecnia. 2011;58(2):71–83.

Garg SK, Bhatnagar S. Influence of periphyton

substrate density on hydrobiological char
-
acteristics and growth performance of Nile

tilapia, Oreochromis niloticus (Linnaeus

1758) stocked in inland saline groundwater

ponds. International Journal of Fisheries

and aquatic studies. 2016;4(4):444–452.

Garg SK, Kumar A, Arasu ART, Bhatnagar A, Jana SN,

Barman UK. Effect of periphyton and sup
-
plementary feeding on growth performance

and nutritive physiology of Nile tilapia, Oreo
-
chromis niloticus, and pearlspot, Etroplus

suratensis, under polyculture. Journal of Ap
-
plied Aquaculture, 2007;19(3):19–45.

Gubelit YI, & Grossart, HP. New Methods, New

Concepts: What Can Be Applied to Freshwa
-
ter Periphyton? Frontiers in Microbiology.

2008;11(June),1–11.

Guttman L, Neori A, Boxman SE, Barkan R, Sha
-
har B, Tarnecki AM, Brennan NP, Main KL,

Shpigel M. An integrated Ulva-periphyton

biofilter for mariculture effluents: Multiple

nitrogen removal kinetics. Algal Research.

2019;42:101586.

Haglund AL, Hillebrand H. The effect of grazing

and nutrient supply on periphyton associ
-
ated bacteria. FEMS Microbiology Ecology.

2005;52(1):31–41.

Han W, Mao Y, Wei Y, Shang P, Zhou X. Bioremedi
-
ation of Aquaculture Wastewater with Al
-
gal-Bacterial Biofilm Combined with the

Production of Selenium Rich Biofertilizer.

Water. 2020;12(2071):1-16.

Haque MR, Islam MA, Rahman MM, Shirin MF, Wa
-
hab MA, Azim ME. Effects of C/N ratio and

periphyton substrates on pond ecology and

production performance in giant freshwa
-
ter prawn Macrobrachium rosenbergii (De

Man, 1879) and tilapia Oreochromis niloticus

(Linnaeus, 1758) polyculture system. Aqua
-
culture Research, 2015;46(5):1139–1155.

Hillebrand H, Kahlert M. Effect of grazing and nu
-
trient supply on periphyton biomass and nu
-
trient stoichiometry in habitats of different

productivity. Limnology and Oceanography.

2001;46(8):1881–1898.

Hondzo M, Wang H. Effects of turbulence on

growth and metabolism of periphyton in

a laboratory flume. Water Resources Re
-
search. 2002;38(12):13–1.

Jung JY, Damusaru JH, Park Y, Kim K, Seong M,

Je HW, Kim S, Bai SC. Autotrophic biofloc

technology system (ABFT) using Chlorella

vulgaris and Scenedesmus obliquus pos
-
itively affects performance of Nile tilapia

(Oreochromis niloticus). Algal Research.

2017;27259–264.

Kazmi SSUH, Uroosa, Warren A, Zhong X, Xu H. In
-
sights into the ecotoxicity of nitrofurazone

in marine ecosystems based on body-size

spectra of periphytic ciliates. Marine Pollu
-
tion Bulletin. 2022;174:113217.

Keshavanath P, Leao da Fonseca FA, Affonso EG,

Nobre AD, Jeffson. N P. Periphyton Growth
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura18 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
on Three Bio-substrates and Its Influence on

the Performance of Jaraqui (Semaprochilo
-
dus insignis). International Journal of Aqua
-
culture. 2017;7(13):86–93.

Khatoon H, Banerjee S, Yusoff FM, Shariff M. Ef
-
fects of salinity on the growth and proximate

composition of selected tropical marine pe
-
riphytic diatoms and cyanobacteria. Aqua
-
culture Research, 2010;41(9):1348–1355.

Khatoon H, Yusoff F, Banerjee S, Shariff M, & Bujang

JS. Formation of periphyton biofilm and sub
-
sequent biofouling on different substrates

in nutrient enriched brackishwater shrimp

ponds. Aquaculture. 2007a;273(4):470–477.

Khatoon H, Yusoff FM, Banerjee S, Shariff M, Mo
-
hamed S. Use of periphytic cyanobacterium

and mixed diatoms coated substrate for im
-
proving water quality, survival and growth

of Penaeus monodon Fabricius postlarvae.

Aquaculture. 2007b; 271(1–4):196–205.

Kumar S, Shyne Anand PS, De D, Ghoshal TK, Ala
-
vandi S V., Vijayan KK.
Integration of sub-
strate in biofloc based system: Effects on

growth performance, water quality and

immune responses in black tiger shrimp,

Penaeus monodon culture. Aquaculture Re
-
search. 2019;50(10):2986–2999.

Lara G, Honda M, Poersch L, Wasielesky W. The use

of biofilm and different feeding rates in bio
-
floc culture system: the effects in shrimp

growth parameters. Aquaculture Interna
-
tional, 2017;25(5):1959–1970.

Li Z, Che J, Xie J, Wang G, Yu E, Xia Y, Yu D, Zhang K.

Microbial succession in biofilms growing on

artificial substratum in subtropical fresh
-
water aquaculture ponds. FEMS Microbiolo
-
gy Letters, 2017;364(4):1–7.

Li Z, Yu E, Zhang K, Gong W, Xia Y, Tian J, Wang G,

Xie J. Water Treatment Effect, Microbial

Community Structure, and Metabolic Char
-
acteristics in a Field-Scale Aquaculture

Wastewater Treatment System. Frontiers in

Microbiolog.2020;11(June):1–13.

Liu J, Wang F, Liu W, Tang C, Wu C, Wu Y. Nutrient re
-
moval by up-scaling a hybrid floating treat
-
ment bed (HFTB) using plant and periphy
-
ton: From laboratory tank to polluted river.

Bioresource Technology. 2016;207142–149.

Mani S, Mullaivanam Ramasamy S, Chakrapani S,

Krishna A, Shyne Anand PS, Lalramchhani

C, Antony J, Panigrahi A. The effect of natu
-
ral and artificial periphytic substrates with

biofloc system on shrimp Penaeus vann
-
amei (Boone 1931) culture: growth and im
-
mune response. Aquaculture International.

2021;29(2):651–668.

Mannino AM, Sara G. Effects of fish-farm biodepo
-
sition on periphyton assemblages on arti
-
ficial substrates in the southern Tyrrhenian

Sea (Gulf of Castellammare, Sicily). Aquatic

Ecology. 2008;42(4):575–581.

Marioni D, Kassan NA, Ikhwanuddin M. Review of

Attached and Suspended Biomass Applica
-
tions Integrated to Recirculating Aquacul
-
ture Systems. IOP Conference Series: Earth

and Environmental Science. 2020;416(1).

Martínez-Córdova LR, Emerenciano M, Miran
-
da-Baeza A, Martínez-Porchas M. Microbi
-
al-based systems for aquaculture of fish

and shrimp: An updated review.
Reviews in
Aquaculture. 2015;7(2):131–148.

Martinez-Porchas M, Ezquerra-Brauer M, Mendo
-
za-Cano F, Chan-Higuera JE, Vargas-Albores

F, Martinez-Cordova LR.
Effect of supple-
menting heterotrophic and photoautotro
-
phic biofloc, on the production response,

physiological condition and post-harvest

quality of the whiteleg shrimp, Litope
-
naeus vannamei. Aquaculture Reports.

2020;16:100257.

Martins TG, Odebrecht C, Jensen L V., D’Oca MG,

Wasielesky W. The contribution of diatoms

to bioflocs lipid content and the perfor
-
mance of juvenile Litopenaeus vannamei

(Boone, 1931) in a BFT culture system.
Aqua-
culture Research. 2014;1–12.
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso19
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Milsteina A, Azim ME, Wahab MA, Verdegem MCJ.

The effects of periphyton, fish and fertiliz
-
er dose on biological processes affecting

water quality in earthen fish ponds. Environ
-
mental Biology of Fishes. 2003;68247–260.

Mohamed Ramli N, Yusoff FM, Giatsis C, Tan GYA,

Verreth JAJ, Verdegem MCJ. Effects of Sti
-
geoclonium nanum, a freshwater periphytic

microalga on water quality in a small-scale

recirculating aquaculture system. Aquacul
-
ture Research. 2018;49(11):3529–3540.

Montuelle B, Dorigo U, Bérard A, Volat B, Bouchez

A, Tlili A, Gouy V, Pesce S. The periphyton as

a multimetric bioindicator for assessing the

impact of land use on rivers: an overview of

the Ardières-Morcille experimental water
-
shed (France). 2010. En: Stevenson RJ, Sa
-
bater S, (editores). Global Change and Riv
-
er Ecosystems-Implications for Structure,

Function and Ecosystem Services.Global

Change and River Ecosystems—Implica
-
tions for Structure, Function and Ecosys
-
tem Services.
Developments in Hydrobiolo-
gy, p. 123–141.

Naspirán-Jojoa DC, Fajardo-Rosero AG, Ueno-

Fukura M, Collazos-Lasso LF. Perspectivas

de una producción sostenible en acuicultura

multitrófica integrada (IMTA): Una revisión.

Revista de La Facultad de Medicina Veteri
-
naria y de Zootecnia. 2022;69(1):75-97.

Neori A, Shpigel M, Guttman L, Israel A. Develop
-
ment of polyculture and integrated multi

- trophic aquaculture (IMTA) in Israel: A re
-
view. Israeli Journal of Aquaculture -Bami
-
dgeh. 2017;69:1–19.

Peiro-Alcantar CI, Miranda-Baeza A, Garibay-Val
-
dez E, Martínez-Córdova LR, Vargas-Albores

F, Cicala F, Gómez-Reyes R, Martínez-Por
-
chas M. Mature biofloc harbor similar bac
-
terial communities regardless of the veg
-
etal floating substrates (oat, amaranth, or

wheat) used as promoters.
Aquaculture In-
ternational. 2022;91–15.

Ramli NM, Verreth JAJ, Yusoff FM, Nurulhuda K, Na
-
gao N, Verdegem MCJ.
Integration of Algae
to Improve Nitrogenous Waste Manage
-
ment in Recirculating Aquaculture Systems:

A Review. Frontiers in Bioengineering and

Biotechnology, 2020;8(1004):1–18.

Ramos-Tortolero SA, Sagratski-Cavero BA, Gomes

deBrito J, Soares-Correa C, da Silva-Junior

JL, de Barlaya-Almeida JC, Barlaya G, Per
-
ar K. Periphyton-Based Jaraqui (Semap
-
rochilodus insignis) Culture with Two Types

of Substrates at Different Densities. Turkish

Journal of Fisheries and Aquatic Sciences.

2016;16(4): 953–959.

Ray AJ, Lewis BL, Browdy CL, Leffler JW. Suspended

solids removal to improve shrimp (Litope
-
naeus vannamei) production and an evalu
-
ation of a plant-based feed in minimal-ex
-
change, superintensive culture systems.

Aquaculture. 2010;299(1–4): 89–98.

Ray NE, Terlizzi DE, Kangas PC. Nitrogen and phos
-
phorus removal by the Algal Turf Scrubber

at an oyster aquaculture facility.
Ecological
Engineering. 2015;7827–32.

Rivera-Usme JJ, Pinilla-Agudelo G, Camacho Pin
-
zón DL. Grupos tróficos de macroinverte
-
brados acuáticos en un humedal urbano

andino de Colombia. Acta Biológica Colom
-
biana. 2013;18(2):279–292.

Rodrigues CG, Garcia BF, Verdegem M, Santos MR,

Amorim R V., Valenti WC.
Integrated culture of
Nile tilapia and Amazon river prawn in stag
-
nant ponds, using nutrient-rich water and

substrates. Aquaculture. 2019;503111–117.

Ruby P, Ahilan B, Prabu E. Periphyton Based Aqua
-
culture: a Review. Journal of Aquaculture in

the Tropics. 2018;33(01):35–48.

Saikia SK, Das DN. Potentiality of Periphy
-
ton-based Aquaculture Technology in Rice-

fish Environment. Journal of Scientific Re
-
search. 2009;1(3):624–634.
Perifiton y sus aplicaciones en la acuicultura20 Vol 27 No. 1 - e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
Salvi KP, da Silva Oliveira W, Horta PA, Rörig LR, de

Oliveira Bastos E. A new model of Algal Turf

Scrubber for bioremediation and biomass

production using seaweed aquaculture

principles. Journal of Applied Phycology.

2021;33(4):2577–2586.

Santhana Kumar V, Pandey PK, Anand T, Bhu
-
vaneswari R, Kumar S. Effect of periphy
-
ton (aquamat) on water quality, nitrogen

budget, microbial ecology, and growth

parameters of Litopenaeus vannamei in a

semi-intensive culture system. Aquaculture.

2017;479:240–249.

Sanz-Lázaro C, Navarrete-Mier F, Marín A. Biofilm

responses to marine fish farm wastes. En
-
vironmental Pollution. 2011;159(3):825–832.

Savonitto G, Barkan R, Harpaz S, Neori A, Chernova

H, Terlizzi A, Guttman L. Fishmeal replace
-
ment by periphyton reduces the fish in fish

out ratio and alimentation cost in gilthead

sea bream Sparus aurata. Scientific Re
-
ports. 2021;11(1):1–10.

Schveitzer R, Arantes R, Baloi MF, Costódio PFS,

Arana LV, Seiffert WQ, Andreatta ER. Use of

artificial substrates in the culture of Litope
-
naeus vannamei (Biofloc System) at differ
-
ent stocking densities: Effects on microbial

activity, water quality and production rates.

Aquacultural Engineering. 2013;54:93–103.

Shahar B, Guttman L. An integrated, two-step bio
-
filtration system with Ulva fasciata for se
-
quenced removal of ammonia and nitrate

in mariculture effluents. Algal Research.

2020;52:102120.

Shahar B, Guttman L. Integrated biofilters with

Ulva and periphyton to improve nitrogen re
-
moval from mariculture effluent. Aquacul
-
ture. 2021;532:736011.

Sharif Uddin M, Milsten A, Ekram Azim M, Abdul

Wahab M, Verdegem M, Verreth J. Effects of

stocking density, periphyton substrate and

supplemental feed on biological processes

affecting water quality in earthen tilapia–

prawn polyculture ponds. Aquaculture Re
-
search. 2008;39(12):1243–1257.

Sheng G, Yu H, Li X. Extracellular polymeric sub
-
stances ( EPS ) of microbial aggregates

in biological wastewater treatment sys
-
tems: A review. Biotechnology Advances.

2010;28(6):882–894.

Shilta MT, Chadha NK, Pandey PK, Sawant PB. Ef
-
fect of biofilm on water quality and growth

of Etroplus suratensis (Bloch, 1790). Aqua
-
culture International. 2016;24(2):661–674.

Shpigel M, Guttman L, Shauli L, Odintsov V, Ben-Ez
-
ra D, Harpaz S. Ulva lactuca from an Inte
-
grated Multi-Trophic Aquaculture (IMTA)

biofilter system as a protein supplement

in gilthead seabream (Sparus aurata) diet.

Aquaculture. 2017;481:112–118.

Shyne-Anand PS, Kohli MPS, Dam Roy S, Sunda
-
ray JK, Kumar S, Sinha A, Pailan GH, Sukham

M kumar. Effect of dietary supplementa
-
tion of periphyton on growth, immune re
-
sponse and metabolic enzyme activities in

Penaeus monodon. Aquaculture Research.

2015;46(9):2277–2288.

Singh S, James A, Bharose R. Biological assess
-
ment of water pollution using periphyton

productivity: A review. Nature Environment

and Pollution Technology. 2017;16(2):559–

567.

Suryakumar B, Avnimelech Y. Adapting Biofloc

Technology for Use in Small Scale Ponds

with Vertical Substrate. World Aquaculture.

2017;48(3):54–58.

Tammam MS, Wassef EA, Toutou MM, El-Sayed

AFM. Combined effects of surface area of

periphyton substrates and stocking density

on growth performance, health status, and

immune response of Nile tilapia (Oreochro
-
mis niloticus) produced in cages. Journal of

Applied Phycology. 2020;32(5):3419–3428.

Tramonte RP, Osório NC, Ragonha FH, Pinha

GD, Rodrigues L, Mormul RP. Periphyton
Julian C. Barreto-Montenegro y Luis F. Collazos-Lasso21
Vol 27 No. 1
- e-793 enero junio 2023.
DOI:
https://doi.org/ 10.22579/20112629.793
consumption by an invasive snail spe
-
cies is greater in simplified than in com
-
plex habitats. Canadian Journal of Zool
-
ogy. 2019;97(1):13–21.

Trbojević I, Jovanović J, Kostić D, Popović S,

Predojević D, Karadžić V, Simić GS. Pe
-
riphyton Developed on Artificial Sub
-
strates: Effect of Substrate Type and

Incubation Depth . Russian Journal of

Ecology. 2018;49(2):135–142.

Umalatha UH, Gangadhar B, Sridhar N, Umala
-
tha H, Ganesh H, Simon ART, Jayasankar

P. Digestibility and digestive enzyme ac
-
tivity in Labeo fimbriatus (Bloch, 1795)

fed periphyton grown on sugarcane ba
-
gasse. Article in Indian Journal of Fisher
-
ies. 2017;64(1):37–43.

Uroosa, Kazmi SSUH, Zhong X, Xu H. An ap
-
proach to evaluating the acute toxicity of

nitrofurazone on community function
-
ing using protozoan periphytons. Marine

Pollution Bulletin. 2021;173(113066):1-8.

Valchev D, Ribarova I. A Review on the Reliabil
-
ity and the Readiness Level of Microal
-
gae-Based Nutrient Recovery Technol
-
ogies for Secondary Treated Effluent in

Municipal Wastewater Treatment Plants.

Processes. 2022;10(399):1-28.

Valeta J, Verdegem M. Removal of nitrogen by

Algal Turf Scrubber Technology in recir
-
culating aquaculture system. Aquacul
-
ture Research. 2015;46(4):945–951.

Wang Z, Yin S, Chou Q, Zhou D, Jeppesen E,

Wang L, Zhang W. Community-level and

function response of photoautotrophic

periphyton exposed to oxytetracycline

hydrochloride. Environmental Pollution.

2022;294:118593.

Wetzel RG. Periphyton of freshwater ecosys
-
tems.1983. En: Proceedings of the First

International Workshop on Periphyton

of Freshwater Ecosystems held in Vaxjo,

Sweden (p. 346). Dr. W. Junk Publishers,

The Netherlands, p.346.

Wu Y. Periphyton. 2017. Functions and Appli
-
cation in Environmental Remediation.

Elsevier, Amsterdam, p. 402.

Wu Y, Xia L, Yu Z, Shabbir S, Kerr PG. In situ

bioremediation of surface waters by

periphytons. Bioresource Technology.

2014;151:367–372.

Yadav SR, Chavan BR, Chadha NK, Naik SD, K KK,

Sawant PB. Algal-bacterial intervention

as a management tool for next-genera
-
tion aquaculture sustainability. Journal

of environmental biology. 2022;43:485–

497.

Yu E, Xie J, Wang J, Ako H, Wang G, Chen Z, Liu Y.

Surface-attached and suspended bac
-
terial community structure as affected

by C/N ratios: relationship between bac
-
teria and fish production. World Jour
-
nal of Microbiology and Biotechnology.

2016;32(116):1–9.

Zhang N, Li H, Jeppesen E, Li W. Influence of

substrate type on periphyton biomass

and nutrient state at contrasting high

nutrient levels in a subtropical shallow

lake.
Hydrobiologia. 2013;710(1):129–141.